Биопленки и другие прокариотные консорциумы

САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ 

А. В. Пиневич 
Е. В. Коженкова 
С. Г. Аверина 

БИОПЛЕНКИ 
И ДРУГИЕ 
ПРОКАРИОТНЫЕ 
КОНСОРЦИУМЫ 

Сант-Петербур
ХИМИЗДАТ 

2024 

.

ББК  

Р е ц е н з е н т ы: д-р биол. нау, проф. С. Н. Борхсениус (институт цито-
лоии РАН); 
анд. биол. науЕ. Е. Андронов (Всероссийсий НИИ 
сельсохозяйственной миробиолоии РАН) 
Пиневич А. В., Коженова Е. В., Аверина С. Г. 
П 000 
 Биоплени и друие проариотные онсорциумы. – 

СПб.: ХИМИЗДАТ, 2024, изд. 20е, стереот.. – 264 с.: ил. + 8 с. цв. 
вл. 

ISBN 978-5-93808-452-1 

В первой монорафии на данную тему приведены важнейшие сведения о проариот-
ных онсорциумах – симбиотичесих системах, состоящих из батерий и/или архей и 
существующих в форме биоплени, ассоциации или эпибиоза на основе мутуалистиче-
сих взаимоотношений. В общей части (Главы 1 и 2) рассматриваются основные положения 
и термины синэолоии; специальная часть (Главы 3−6) преимущественно посвящена 
биопленам – самой распространенной и важнейшей форме природноо существования 
проариотов. Особое внимание уделено приладным аспетам биоплено, прежде всео 
их фунционированию в ачестве центральноо звена очистных сооружений, а таже их 
участию в полимиробных инфециях человеа. При анализе ассоциаций приведены 
примеры участия проариотов в лобальном метаболизме, а таже уазаны сферы их 
пратичесоо применения. При описании эпибиозов подробно охаратеризованы ближние 
межлеточные взаимодействия у батерий и архей. Помимо информации, полученной 
с использованием традиционных подходов и методов миробиолоии, учитываются 
современные данные молеулярной филоении, метаеномии и ультуромии. 
Книа предназначена для учащихся и университетсих преподавателей биолоиче-
сих, биотехнолоичесих и медицинсих фаультетов, а таже для широоо руа 
научных работниов в разных областях биолоии. Табл. 4. Ил. 46. Библ. 844. 

Pinevich A. V., Kozhenkova E. V., Averina S. G. 
Biofilms and other prokaryotic consortia. 

The unparalleled monograph accumulates essential data on prokaryotic consortia – bacte-
rial and/or archaeal symbiotic systems that structurally take shape of biofilms, associations 
or epibioses, and functionally depend on mutualistic interrelationships. In the general part 
(Chapters 1 and 2), basic principles and terms of synecology are commented, while the special 
part (Chapters 3−6) is preferentially focused on biofilms – the most abundant, highly dis-
tributed, and extremely important life forms in prokaryotes. Applied aspects of prokaryotic 
biofilms, such as their use in waste treatment and their involvement in human polymicrobial 
infections are considered. In the case of prokaryotic associations, their participation in glob-
al metabolism and their practical applications are described. Considering prokaryotic epibio-
ses, short-distance cellular interactions in bacteria and archaea are described. Except for the 
results obtained via traditional methods and approaches, molecular phylogeny data, as well 
as those of metagenomics and culturomics are taken into account. 
The book is recommended to students, university professors, and scientific researchers. 
With 4 Tables, 46 Figures, and 844 References. 

На обложе использовано изображение субаэральной биоплени на амнях амфитеатра 
Колизея (Рим, Италия, 2018 .), автор фото – Пиневич А. А., и химичесая формула 
цило-ди-ГМФ. 

© А. В. Пиневич, Е. В. Коженова,

ISBN 978-5-93808-452-1 

С. Г. Аверина, 2018 

© ХИМИЗДАТ, 2008 . 2024

.

ОГЛАВЛЕНИЕ 
 
 
Предисловие 
5

Глава 1. ОСНОВНЫЕ ПОЛОЖЕНИЯ И ТЕРМИНЫ СИНЭКОЛОГИИ 
10

Глава 2. КОНЦЕПЦИЯ ПРОКАРИОТНОГО КОНСОРЦИУМА 
27

Глава 3. БИОПЛЕНКИ 
34

 
3.1. Тонослойные биоплени 
36
 
 
3.1.1. Моделирование биоплено38
 
 
3.1.2.Онтоенез биоплено41
 
 
 
3.1.2.1. Заселение твердой поверхности 
41
 
 
 
3.1.2.2. Рост и созревание 
68
 
 
 
3.1.2.3. Дезинтерация и расселение 
83
 
 
3.1.3.Роль цило-ди-ГМФ в образовании биоплено87
 
 
3.1.4.Медицинсие аспеты биоплено91
 
 
3.1.5.Цианобатериальные биоплени 
102
 
 
 
3.1.5.1. Модельные цианобатериальные  
биоплени 
104

 
 
 
3.1.5.2. Эндолитные цианобатериальные  
биоплени 
105

 
 
 
3.1.5.3. Субаэральные цианобатериальные 
биоплени  
107

 
 
 
3.1.5.4. Эпифитные и эпизойные цианобате-
риальные биоплени 
112

 
 
3.1.6. Биоплени архей 
117
 
 
 
3.1.6.1. Модельные биоплени архей 
118
 
 
 
3.1.6.2. Природные биоплени архей 
119
 
 
 
3.1.6.3. Фаторы адезии архей 
127
 
 
 
3.1.6.4. Эзополимеры архей 
131
 
3.2. Квазисферичесие биоплени 
132

Глава 4. МИКРОБНЫЕ МАТЫ 
139

 
4.1.Общая харатеристиа и лассифиация миробных 
матов 
139

 
4.2.Строение миробных матов 
145
 
4.3.Физиолоичесие руппы проариотов в миробных 
матах 
150

.

Глава 5. АССОЦИАЦИИ 
166

 
5.1.Природные ассоциации 
167
 
5.2.Смешанные ультуры 
177

Глава 6. ЭПИБИОЗЫ 
180

 
6.1.Эпибиозы между батериями 
180
 
 
6.1.1. Эпибиозы между пурпурными фототрофными 
батериями и хемоетеротрофными батериями

180

 
 
6.1.2. Эпибиозы между зелеными фототрофными  
батериями и хемоетеротрофными батериями

181

 
 
6.1.3. Эпибиозы между цианобатериями  
и хемоетеротрофными батериями 
187

 
 
6.1.4. Эпибиозы между хемоетеротрофными  
батериями 
192

 
6.2.Эпибиозы между археями 
193
 
6.3.Эпибиозы между археями и хемоетеротрофными 
батериями 
196

Залючение 
198

Литература 
200

Table of Contents 
262
 
.

ПРЕДИСЛОВИЕ 
 
 
Nothing in biology makes sense 
except in the light of evolution 
T. G. Dobzhansky, 1973 
 
Nothing in biology makes sense 
except in the light of symbiosis 
 
 
Перифразированная нами масима не случайно взята в аче-
стве эпирафа. Для миробиолоии – науи о проариотах, лю-
чевой биолоичесой дисциплины (Заварзин, 2011а), симбиозы 
стоят в одном ряду с таими фундаментальными аспетами, аразнообразие, распространение и численность изучаемых объ-
етов. 
Если сосредоточиться на симбиозах между проариотами, то – 
за немноими ислючениями – это онсорциумы, и первое место 
среди них по распространению и значению принадлежит био-
пленам (содержание обоих терминов, аи термина “симбиоз”, 
рато расрывается ниже, а более подробно в двух первых лавах). 
Таим образом, биоплени и друие проариотные онсор-
циумы являются одной из важнейших тем миробиолоии. Независимо 
от оцени авторсоо труда это должно сделать предлаа-
емую ниу познавательной и востребованной. 
Проресс миробиолоии на рубеже ХХ−XXI вв. беспрецедентен 
по темпу и достинутым результатам. Выбор струтурноо 
сходства енов рРНК в ачестве ритерия эволюционноо родства 
позволил объетивно реонструировать филоению мироора-
низмов. Сопутствующий биоинформационный анализ привел выводам, оторые отверли априорные представления об эволюционной 
стратеии и разнообразии проариотов (см. Woese, 1994). 
Попутно выяснилось, что последовательность ена рРНК совершенно 
необязательно определять, используя в ачестве стартовоо 
материала биомассу летолабораторноо штамма или феноти-
пичеси идентифицированной, в частности до вида, природной 
популяции. Альтернативой служит использование, в ачестве 

.

матрицы для полимеразной цепной реации (ПЦР), небольшоо 
оличества природной ДНК (анл. environmental DNA; суммарная 
ДНК, непосредственно выделенная из образца воды, почвы или 
иноо природноо материала). Разработа методов высоопроиз-
водительноо (анл. high-throughput) севенирования ПЦР-ампли-
онов енов 16S рРНК и омпьютерное объединение прочтений 
(анл. reads) в руппы взаимноо сходства, или филотипы (анл. 
phylotypes), позволили приступить освенному изучению обладателей 
этих енов (Pace, 1997). Данный эспериментальный подход 
был положен в основу новоо направления молеулярной е-
нетии проариотов, удачно названноо метаеномиой (анл. 
metagenomics; Handelsman et al., 1998). Задача метаеномии – 
проводить “перепись населения” эолоичесих ниш и биотопов 
по индивидуальным последовательностям ена 16S рРНК и объединять 
эти последовательности соласно онсенсусным значениям 
сходства в филотипы, рассматриваемые афилоенетичесие 
тасоны. 
Описание и лассифиация “виртуальных” проариотов (реально 
существующих объетов с неизвестными фенотипами) стали 
дополнением полифазной тасономии (анл. polyphasic taxon-
omy; Vandamme et al., 1996; Gillis et al., 2001). Под таим претенциозным 

и 
трижды 
неудачным 
названием 
(вместо 
поли- 
правильно было бы оворить мульти-; вместо фаза – призна; 
вместо тасономия – лассифиация) подразумевается дуалисти-
чесая систематиа, оторая харатеризует и руппирует объе-
ты на любом уровне тасономичесой иерархии с учетом филое-
нетичесоо родства и совпадающих фенотипичесих признаов. 
До недавнео времени непреодолимым препятствием на пути 
изучения фенотипичесоо разнообразия проариотов считался 
феномен неультивируемости (анл. non-cultivability; см. Var-
toukian et al., 2010). Напомним, что “неультивируемыми” называются 
таие объеты, оторые при попыте ввести их в ультуру 
не растут и либо переходят в анабиотичесое состояние, либо постепенно 
отмирают. С недавнео времени проблему неультивиру-
емости пытаются решить, используя подходы и методы новоо 
направления физиолоичесой миробиолоии – ультуромии 
(анл. culturomics; см. Lagier et al., 2012). В данном случае имеется 
в виду широомасштабный подбор условий для ультивирова-
ния масимально возможноо разнообразия проариотов в исследуемом 
образце. С этой целью варьируется состав питательной 
среды, азовой фазы, температуры и продолжительности ульти-
вирования; создаются радиенты субстратов; для удаления побоч-

.

ных продутов метаболизма используются фильтры или диализ-
ные мембраны; для выявления минорных членов сообщества 
устраняются доминирующие объеты (путем эстремальных фи-
зио-химичесих воздействий или тоной селеции с помощью 
антибиотиов и батериофаов) и т.д. Иными словами, ульту-
ромиа предоставляет недостающую информацию о видовом составе, 
популяционной численности и эолоо-еорафичесом 
распространении проариотов, особенно тех, оторых не удается 
выявить традиционными методами ультивирования или посредством 
метаеномноо анализа. 
Совоупность результатов метаеномноо и ультуромноо 
анализа позволила отазаться от взляда на проариотную лету 
ана мироосм, а на проариотов в природе и лабораторных 
ультурах ана аддитивные множества лето. По современным 
представлениям, популяции проариотов представляют собой 
биоценолоичесие омплесы, элементы оторых обмениваются 
друс друом субстратами и реуляторными синалами. 
Отдельная тема – это взаимодействие внутри енетичеси однородных 
популяций с образованием леточных систем, часто 
уподобляемых таням животных или растений (Shapiro, 1998; 
Markx et al., 2004; Claessen et al., 2014). Фунциональную устойчивость 
таих систем обеспечивают вспомоательные струтуры, 
примерами оторых служат онтатные нанотрубочи Bacillus 
subtilis (см. Dubey, Ben-Yehuda, 2011), мембраноподобные оболоч-
и воруолоний Escherichia coli или Staphylococcus aureus (см. 
Tetz et al., 2004) и, онечно, матрис биоплено(см. Costerton et 
al., 1995). 
Начиная с лассичесих работ С. Н. Винорадсоо и Мартина 
Бейерина (1890-е .) для получения наопительных и чистых 
ультур используются элетивные условия, отрывающие ори-
дор адаптации для онретных эофизиолоичесих рупп и, соответственно, 
предпочтительноо развития их представителей. На 
протяжении XX в. таим способом удалось получить в ультуре и 
асенизировать представителей очень мноих тасонов батерий 
и архей. И неудивительно, что формальным требованием, залоом 
успеха и неласным ритерием ачества миробиолоичесоо 
исследования было и остается получение чистых (асеничных) 
ультур, т.е. моновидовых популяций (см. Pinevich et al., 2018). 
Однао взляды на зависимость проариотов от среды обитания 
и их межвидовые отношения постепенно меняются (см. Sapp, 
2007). В последнее время – в основном на основе результатов метаеномии – стало ясно, что большинство проариотов специфи-

.

чеси адаптируется метастабильным нишам со сложным ом-
плесом (а)биотичесих фаторов, оторые трудно (либо прати-
чеси невозможно) воссоздать в лаборатории, хотя, ауже отмечалось, 
эта проблема частично решается с помощью ультуро-
мии. Более тоо, стало ясно, что создание элетивных условий и 
получение чистых ультур нарушают важнейшее условие жизни 
миробных сообществ – ооперативные связи между видами. 
Попутно отметим, что элетивные условия довольно редо 
встречаются в природе и в основном приурочены эстремаль-
ным нишам. Соласно фундаментальному эолоичесому заону 
Авуста Тинеманна (Thienemann, 1939), для таих местообитаний 
харатерно ораниченное видовое разнообразие при высоой численности 
доминирующео вида; напротив, в неэстремальных 
нишах присутствуют мнооомпонентные биоценозы, в оторых 
нет доминирования отдельноовида, и де условием стабильности 
лоальной эосистемы служат ооперативные, прежде всео, 
трофичесие межвидовые связи. 
Иными словами, все большее признание получает онцепция, 
соласно оторой нормой существования проариотов являются 
не онуренция и антаонизм, а ооперативные взаимоотношения, 
интерация и сбалансированные интересы партнеров. 
Миробиолоия XXI в. рассматривает природное разнообразие 
проариотов не анабор онурирующих видов, а авысоо-
оранизованную сеть вазиустойчивых, оэволюционирующих 
симбиозов (Заварзин, 2011а). 
Для обозначения таих симбиотичесих систем мы вводим 
термин проариотный онсорциум (анл. prokaryotic consortium). 
Следует отметить, что в миробиолоичесой литературе термин 
“онсорциум” до сих пор используется тольо в таих словосочетаниях, аонсорциум мирооранизмов (в самом общем понимании), 
батериальный онсорциум (в широом понимании) и 
фототрофный онсорциум (в узом понимании, применительно эпибиозам зеленых фотосинтезирующих батерий с бесцветными 
хемоетеротрофными батериями; см. раздел 4.1.1). 
Центральное место среди проариотных онсорциумов принадлежит 
биопленам: их значение в природе и для человечесой 
цивилизации трудно переоценить. Именно поэтому термин “био-
плени” вынесен в залавие нии, лаве о биопленах отведено 
центральное место, и львиная доля использованных литературных 
источниов несет информацию о биопленах. Это нисольо 
не умаляет значения проариотных онсорциумов двух друих 
типов, а именно ассоциаций и эпибиозов (содержание обоих тер-

.

минов будет расрыто в двух первых лавах), оторым уделяется 
должное внимание в соответствующих разделах нии. 
Поразительно, что при широчайшем интересе биопленам (в 
ораздо меньшей степени – ассоциациям и эпибиозам), до сих 
пор не появлялись монорафичесие работы о проариотных он-
сорциумах. Мы можем тольо предположить, что потенциальных 
авторов этих несостоявшихся нине вдохновляла перспетива 
омпилировать и анализировать разнородную информацию по 
слишом широому руу вопросов. 
Свою собственную инициативу мы объясняем внутренней потребностью 
собрать, обобщить и обсудить основные сведения о 
лючевом феномене биолоии проариотов. Особую роль сырало 
наше старомодное понимание миссии Университета а– в первую 
очередь и лавным образом – преподавательсой деятельности, 
в том числе на ниве современной биолоии. Наонец (last not 
least), проариотные онсорциумы были предметом собственных 
эспериментальных исследований авторов. 
Мы неизменно блаодарны нашим оллеам по Биолоиче-
сому фаультету С.-Петербурсоо осударственноо университета, 
несущим двойное нелеое бремя преподавания и научной 
работы в alma mater. Мы заранее признательны своим будущим 
читателям и ждем от них ритичесих замечаний по содержанию 
и оформлению нии. 
 
Авторы 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

.

Глава 1. ОСНОВНЫЕ ПОЛОЖЕНИЯ И ТЕРМИНЫ  
СИНЭКОЛОГИИ 
 
 
 
Соласно определению (см. Предисловие), проариотными 
онсорциумами называются симбиотичесие системы, омпонен-
тами оторых являются батерии и/или археи. Прежде чем оха-
ратеризовать таие системы, следует уточнить, аие именно 
положения и термины синэолоии будут использованы в последующих лавах и разделах нии, а таже расрыть их содержание. 

Известно, что предметом общей эолоии служит взаимодействие 
живых существ со средой обитания, а таже взаимоотношения 
живых существ. При этом индивидуальная автоэолоия (от 
реч. avtos – сам и oikos – жилище; эолоия самостоятельноо 
существования) изучает адаптивный ответ особи на воздействие 
абиотичесих фаторов оружающей среды. В свою очередь, темой 
популяционной автоэолоии служит адаптивный ответ природной 
популяции особей одноо вида или ее изолированной части, 
в случае мирооранизмов имеется в виду чистая ультура. 
Наонец, синэолоия (от реч. syn – вместе и oikos – жилище; 
эолоия сожительства) анализирует внутривидовые или межвидовые 
отношения. Кода речь идет о живых существах разноо 
эволюционноо происхождения – видах одноо рода, разных родах 
или тасонах более высооо рана, предметом синэолоии 
становится разнообразие, численность, распространение и фило-
ения симбиотичесих систем. Частные примеры таих систем 
называются симбиозами (от реч. sym – вместе и bios – жизнь; 
сожительство), а относящиеся разным видам партнеры по симбиозу – 
симбионтами. 
Автором термина “симбиоз” и создателем общей онцепции 
симбиоза считается профессор ботании страсбурсоо университета 
Генрих Антон де Бари (H. A. de Bary; 1831−1888). 
По аноничесой версии, он впервые выступил с этой инициативой 
на доладе “Явление симбиоза” (нем. Die Erscheinung der 
Symbiose), прочтенном в 1878 . на заседании Общества немец-
их естествоиспытателей и врачей в . Касселе (ерцоство Гессен- 

.

Рис. 1. Генрих Антон де Бари  
(H. A. de Bary; 1831−1888) 
Рис. 2. Генрих Авст Рдольф 
Гризебах (H.A.R. Griesebach; 

1814−1879)

 
Дармштадт). В последующей публиации теста этоо долада 
(1879 .) симбиоз определялся а“явление совместной жизни 
разноименных оранизмов” (нем. die Erscheinung von Zusammen-
leben ungleichnamiger Organismen). Уже через несольо лет дру-
ие биолои, и первый из них Осар Хертви(Hertwig, 1883), стали 
использовать этот термин для обозначения сообществ, в ото-
рых неродственные оранизмы живут на основе очевидно или 
неочевидно выраженной взаимной выоды. 
Соласно более поздней интерпретации, симбиозы – это стру-
турно-фунциональные объединения живых существ разноо эволюционноо происхождения. Иными словами, симбиозами называются “
все формы биолоичесоо сосуществования – от взаи-
мовыодноо мутуализма до вредноо для одноо из партнеров 
паразитизма” (таое определение симбиоза предложил в 1924 . 
руссий ботани-эволюционист Б. М. Козо-Полянсий); близую 
по смыслу формулирову дал в 1938 . олландсий миробиоло(L.G.M. Baas Becking). Аналоичное определение симбиоза а“связи между оранизмами, способствующей либо блаополучию, 
либо неблаополучию хотя бы одноо из партнеров” предложил 
в 1975 . америансий миробиолоМортимер Старр (M. Starr). 
Еще один пример: ельминтолоФилип Уитфильд (Whitfield, 

.

1979) определил симбиозы а“ассоциации, в оторых метабо-
личесая зависимость партнеров в той или иной степени взаимна”. 
В монорафии, посвященной биолоии симбиозов (Smith, 
Douglas, 1987), дополнительно подчеривался временной аспет: 
симбиоз может существовать недоло, продолжительно или перманентно. 

С тех пор было предложено очень мноо определений симбиоза, 
и мы приведем еще тольо одно из самых современных. Оно 
было дано в 2003 . Международным Обществом [по изучению – 
авт.] Симбиоза (International Society of Symbiosis) – “ораничная 
(анл. intimate) и постоянная связь между двумя партнерами 
разных видов, оторая вызывает появление новых струтур 
или метаболичесой зависимости и может привести енети-
чесой интерации”. В этой небезупречной формуле (например, 
партнеров может быть больше двух; см. ниже) подчериваются 
эволюционные и енетичесие аспеты межвидовоо взаимодействия. 

Таим образом, под определение симбиоза попадают сообщества 
живых существ в широом диапазоне фунциональных связей – 
от нейтралитета и взаимной выоды до антаонизма; роме 
тоо, эти связи моут различаться по продолжительности. 
Де Бари различал тольо два типа симбиотичесих взаимоотношений: 
мутуализм (лат. mutuum – взаимность; партнеры полезны 
друдруу) и паразитизм (реч. parasitos – нахлебни; 
один партнер питается за счет друоо, чем в той или иной 
степени вредит ему). Позднее для более детальной харатери-
стии симбиотичесих связей были введены термины аменса-
лизм, антаонизм, ассоциативный симбиоз, омменсализм, 
онуренция, онсорциум, метабиоз, нейтрализм, синтрофия, 
синнероз, хищничество, этобиоз, эндобиоз, эндосимбиоз, эндо-
цитобиоз и эпибиоз. Следует подчернуть, что разные формы 
симбиозов моут сочетаться в онтоенезе и филоении, и поэтому 
их не следует рассматривать совсем уж обособленно. 
Конуренция, или онфлит адаптационных возможностей 
при использовании пищевых ресурсов природной ниши неизбежна; 
она приводит либо элиминированию менее успешных видов, 
либо их динамичному сосуществованию (Lidicker, 1979). 
Крайним вариантом симбиоза является нейтрализм, или 
полное отсутствие взаимодействия партнеров. Истинный нейтрализм, 
сорее всео, не существует (или ео пратичеси невозможно 
доазать), посольу живые существа таили иначе вступают 
друс друом в энеретичесое, субстратное или информационное 
взаимодействие. Друая райность – это хищничество 

.