Руководство для большого практикума по зоологии беспозвоночных: форониды и мшанки. Часть 1

��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

Оглавление

Введение  ...................................................................................................................... 4

Программа лекционного курса  ................................................................................. 5

Кто такие Lophophorata и их положение в системе Bilateria .................................. 8

Форониды (Phoronida). Общая характеристика типа ............................................ 10

Биология и морфология форонид .............................................................................11

Строение и функционирование лофофора и щупалец  ..................................... 16

Стенка тела и мускулатура  .................................................................................. 19

Нервная система  ................................................................................................... 25

Целом и целомическая выстилка  ........................................................................ 29

Пищеварительная система  .................................................................................. 33

Кровеносная система  ........................................................................................... 36

Выделительная система ....................................................................................... 39

Половая система  ................................................................................................... 41

Размножение и развитие форонид ........................................................................... 50

Строение компетентных личинок форонид ............................................................ 68

Метаморфоз форонид ............................................................................................... 80

Таксономическое разнообразие и мировая фауна форонид .................................. 87

Благодарности .......................................................................................................... 92

Рекомендуемая литература ..................................................................................... 93

Введение

Курс лекций позволяет не только познакомиться с необычными группами 
беспозвоночных животных — форонидами и мшанками, но и понять их строение, 
развитие и биологию в сравнительном аспекте с другими билатерально-
симметричными животными. В курсе дается информация о классических и современных 
представлениях о филогении Bilateria и месте форонид и мшанок среди 
билатерально-симметричных животных. Анатомическое строение форонид и 
мшанок рассмотрено в аспекте сравнительного анализа организации и эволюции 
систем органов у родственных групп Bilateria (первичноротых и вторичноротых). 
Рассмотрение раннего эмбрионального развития форонид и мшанок проводится в 
рамках парадигмы сравнительной эмбриологии беспозвоночных об основных типах 
дробления яйца, замыкании бластопора и способах закладки целомической 
мезодермы у целомических Bilateria. В курсе уделено внимание типам развития 
у форонид и мшанок, а так же дается сравнительный анализ организации ресничных 
личинок Bilateria. Этот анализ касается как общей организации личинок, 
так и деталей строения — расположения и ультраструктуры ресничных шнуров, 
строения апикального органа, главных нервных стволов и т.д. Анализ жизненных 
циклов форонид и мшанок раскрыт с позиций основных концепций эволюции би-
фазных жизненных циклов Bilateria. Некоторые особенности биологии форонид и 
мшанок, например, механизм сбора и сортировки пищевых частиц, рассмотрены 
в рамках концепции о «даун-» и «ап-стрим» фильтраторах. Впервые в курсе приводятся 
новые морфологические данные в поддержку монофилии Lophophorata, 
а так же высказывается оригинальная гипотеза о происхождении Lophophorata от 
олигомерного подвижного предка.

Программа лекционного курса

Тема 1. Lophophorata в системе Bilateria
Классическая и современная системы Bilateria. Современная макрофилоге-
ния билатерий с обзором крупных групп внутри трех основных стволов Bilateria. 
Основные гипотезы происхождения Bilateria. Метамерная гипотеза происхождения 
билетарий как основа преподавания зоологии беспозвоночных в МГУ. 
Планулдоидно-турбеллярная 
гипотеза 
происхождения 
Bilateria: 
историко-
морфологичский аспект и современные свидетельства в пользу этой гипотезы. 
Кто такие Xenocoelomorpha? Морфологические и эмбриологические свидетельства 
родства лофофорат и вторичноротых животных. Морфологические, эмбриологические 
и молекулярно-генетические свидетельства родства лофофорат и пер-
вичноротых животных. 

Тема 2. Монофилия Lophophorata и палеолетопись группы 
Классические представления о группе Lophohporata как таксона надтипово-
го ранга, включающего три типа беспозвоночных животных: Phoronida, Bryozoa, 
Brachiopoda. Строение лофофора в разных группах лофофорат. Основные функции 
лофофора. Механизм сортировки пищевых частиц у лофофорат. Морфологические, 
эмбриологические и молекулярно-генетические свидетельства против 
монофилии лофофорат. Современные молекулярно-генетические и морфологические 
свидетельства в пользу монофилии лофофорат. Палеонтологическая история: 
ископаемые лофофораты, в том числе наиболее древние находки из эдиакар-
ского периода. Кто такие хиолиты? План строения современных лофофорат и гипотезы 
его происхождения.

Тема 3. Мировая фауна, экология и морфология форонид
История изучения форонид. Мировая фауна форонид: традиционный и современный 
взгляды. Распространение и численность форонид в мировом океане. 
Современная таксономия форонид: основные экологические группы форонид. 
Форониды — комменсалы. Организация трубок форонид, сравнительный анализ 
строения трубок форонид и аннелид. Морфология мягкого тела: подразделение 
тела на участки — морфофункциональный анализ. Покровы и сравнительный 
анализ строения покровного эпителия форонид, первичноротых и вторично-
ротых. Внеклеточный матрикс. Мускулатура: сложная мышечная решетка, образованная 
кольцевой, продольной и диагональной мускулатурой. Особенности организации 
мускулатуры в разных участках тела форонид — морфофункциональный 
анализ. Особая перьевидная и кустистая мускулатура форонид, сравнительный 
анализ организации мускулатуры в разных группах Bilateria. 

Тема 4. Анатомия взрослых форонид
Организация целомической системы: бипартитный и трипартитный целомы. 
Особенности организации туловищного целома: пять мезентериев и их расположение 
в различных участках тела. Плезиоморфия трипартитного целома у форо-

нид. Тонкое строение целомической выстилки в разных отделах тела. Целомиче-
ская жидкость и целомоциты. Сравнительный анализ организации целотелия среди 
целомических Bilateria; целомоциты и их функция. Пищеварительная система: 
сложная дифференцировка пищеварительной трубки — морфофункциональный 
анализ. Особенности тонкого строения пищеварительной трубки форонид. Сравнительный 
анализ организации пищеварительной системы у форонид и близких 
групп. Кровеносная система: общая анатомия, направление токов крови, тонкая 
организация сосудистой стенки в разных участках кровеносной системы, форменные 
элементы крови. Типизация тонкого строения сосудистой стенки у форонид 
и близких групп. Гипотезы формирования необычной 6-слойной сосудистой стенки 
медиального кровеносного сосуда в филогенезе форонид. Нервная система: 
основные элементы нервной системы и их цитоархитектура. Сравнение плексус-
ной нервной системы форонид и близких групп. Гигантские нервные волокна в 
разных группах беспозвоночных. Иннервация лофофора и щупалец. Распределение 
нейромедиаторов в нервной системе взрослых форонид. Выделительная система: 
особенности организации метанефридиев, половой диморфизм в строении 
нефридиев. Половая система: вазоперитонеальная ткань у раздельнополых и гермафродитных 
видов. Гаметогенез. Сравнительный анализ гаметогенеза у форо-
нид и близких групп. Добавочные половые железы — лофофоральные органы и 
нидаментальные железы: строение и функции. Строение сперматофоров и оплодотворение. 
Бесполое размножение и регенерация.

Тема 5. Эмбриональное и личиночное развитие форонид
Типы развития: развитие в толще воды, развитие с вынашиванием, лецитотроф-
ное. Дробление яйца и его особенности у видов с разными типами развития. Сравнительный 
анализ дробления яйца у форонид, типичных Spiralia и вторичноро-
тых. Замыкание бластопора: сравнение форонид, первичноротых и вторичноро-
тых. Закладка целомической мезодермы: два источника. Сравнительный анализ 
способов формирования целомической мезодермы у форонид, типичных Spiralia 
и вторичноротых. Два источника целомической мезодермы у Bilateria. Эмбриогенез: 
судьба экто-, эндо- и мезобласта. Дифференцировка эктобласта: покровы, 
специализированный эпителий ресничных шнуров, протонефридии, нервная система. 
Сравнительный анализ особенностей работы ресничных шнуров у личинок 
форонид, личинок первичноротых и вторичноротых. Особенности нейроге-
неза форонид: сравнительный анализ нейрогенеза у Spiralia и Deuterostomia. Дифференцировка 
эндобласта: пищеварительная трубка и ее специализация у ранних 
личинок, туловищный целом. Дифференцировка мезобласта: мышечная система 
и миогенез, кровеносная система, целом. Организация ранней актинотрохи: сравнение 
актинотрохи с трохофорой и диплеврулой. Личиночное развитие и организация 
компетентных личинок. Особенности строения целомической системы: два 
типа организации. Особенности строения нервной системы: сравнение организации 
апикального органа у актинотрох, личинок Spiralia и вторичноротых. 

Тема 6. Метаморфоз и эволюция жизненного цикла форонид
Изменения внешней морфологии в ходе метаморфоза: судьба преоральной лопасти, 
щупалец и телотроха — два типа метаморфоза у форонид. Преобразование 

мышечной системы. Формирование дефинитивной организации пищеварительной 
трубки. Преобразование нервной системы: судьба апикального органа и формирование 
дефинитивного дорсального нервного сплетения как комиссурально-
го мозга. Преобразования выделительной системы: формирование нефромиксиев 
и анализ эволюции выделительных органов Bilateria. Гипотеза эволюции жизненного 
цикла форонид. Основные гипотезы эволюции жизненного цикла Bilateria. 
Происхождение билатеральных ресничных личинок. 

Кто такие Lophophorata 
и их положение в системе Bilateria

Форониды (Phoronida), мшанки (Bryozoa = Ectoprocta) и брахиоподы 
(Brachiopoda) — три типа беспозвоночных животных, которые традиционно объединяют 
в группу надтипового ранга Lophophorata. Название группы происходит от 
названия особого щупальцевого органа — лофофора, который имеется у представителей 
всех трех групп лофофорных животных. Лофофор — это часть мезосомы (второй 
отдел тела), содержащая мезоцель и несущая щупальца, которые окружают рот, 
но никогда не окружают анус. Согласно этому определению к лофофоратам нельзя 
отнести еще одну группу щупальцевых животных — Kamptozoa (=Entoprocta) или 
колокольчиковые, которых некоторые исследователи традиционно сближают с ло-
фофоратами. У камптозоев анус расположен внутри венчика щупалец и определение 
лофофора для щупальцевого органа этой группы не подходит.
Единство лофофорат традиционно основывалось и на некоторых других общих 
чертах анатомии и развития. Так, для лофофорат характерно подразделение цело-
ма на три отдела: протоцель (предротовой целом), мезоцель (посторальный или щупальцевый 
целом) и метацель (туловищный целом). Кроме того, у большинства ло-
фофорат радиальный тип дробления яйца (есть, однако, вариации) и энтероцельный 
(или многоклеточный) способ закладки целомической мезодермы. Именно эти особенности 
анатомии и развития рассматривались в контексте филогении лофофорат 
как основание для их сближения с вторичноротыми животными — Deutrerostomia, 
для которых так же характерен трехраздельный целом, радиальный тип дробления 
яйца и энтероцельный способ закладки целомической мезодермы.
Родство лофофорат и вторичноротых, а так же и само единство лофофорат было 
поставлено под сомнение результатами молекулярно-генетических исследований. 
Еще в 1995 году в работе Кеннета Халанича с соавторами было показано, что 
форониды, мшанки и брахиоподы формируют единую ветвь (Lophotrochozoa) с 
типичными трохофорными животными — моллюсками и кольчатыми червями. 
В этой же работе впервые показана парафилия лофофорат, которая затем была 
подтверждена многими молекулярно-генетическими исследованиями. Согласно 
результатам этих исследований форониды и брахиоподы формировали единую 
кладу Brachiozoa, тогда как мшанки оказывались в стороне от бывших родственников 
и обычно кластеризовались с Kamptozoa и Cycliophora. Родство форонид и 
брахиопод было подтверждено многочисленными исследованиями. Более того, в 
некоторых работах форониды рассматривались как группа внутри типа брахио-
под, родственная «беззамковым» брахиоподам. Надо отметить, что такое близкое 
родство выглядит несколько странным с позиций сравнительной анатомии. Дело 
в том, что форониды и брахиоподы имеют принципиально разный план строения: 
у форонид тело взрослого животного представляет собой разрастание брюшной 
стороны тела, тогда как у брахиопод — спинной.
В настоящее время родство лофофорных животных и типичных трохофорных 
не подлежит сомнению, а в научной литературе появляются все новые и новые 

морфологические и эмбриологические доказательства этого родства (рис. 1). В то 
же время единство лофофорат продолжает оставаться предметом острых дискуссий. 
Молекулярно-генетические исследования дают принципиально разные результаты: 
то поддерживают единство группы, то отвергают его. Нестабильность 
монофилии лофофорат, в первую очередь, связана с нестабильным положением 
мшанок на древе Bilateria. Интересно, что сравнительно-анатомический анализ, 
основанный на результатах детальных исследований анатомии нервной системы 
и мускулатуры лофофора у форонид, брахиопод и мшанок, однозначно свидетельствует 
в пользу монофилии лофофорат. Результаты последних двух лет, полученные 
с применением новых математических алгоритмов, приложенных к данным 
молекулярной филогенетики, так же показывают, что лофофораты являются 
монофилетичной группой, включающей три типа беспозвоночных животных: 
Phoronida, Bryozoa и Brachiopoda.

Рис. 1. Современная макрофилогения Bilateria и место лофофорат на древе Bilateria. Схема 
составлена на основании литературных данных (Marletaz et al., 2018).

Форониды (Phoronida)
Общая характеристика типа

Форониды — небольшая группа червеобразных морских животных, обитающих 
в кожистых или инкрустированных частицами грунта трубках. Взрослые форони-
ды — бентосные животные; они поселяются в мягком грунте или сверлят твердые 
субстраты (раковины моллюсков, известковые породы). На апикальном конце тела 
у них имеется щупальцевый аппарат (лофофор) с помощью которого форониды собирают 
пищу из толщи воды. Продольная мускулатура образует крупные ленты, 
вдающиеся в полость целома. Обширный целом подразделен на три отдела: про-
то-, мезо- и метацель. Кишечник U-образный, рот и анус сближены и открываются 
на апикальном конце тела. Кровеносная система замкнутая сложно устроенная; 
эритроциты содержат гемоглобин. Выделительные органы — метанефридии, в период 
размножения функционируют как гонодукты. Нервная система представлена 
интраэпидермальным нервным плексусом, который образует сгущения — дорсальное 
и щупальцевое нервные сплетения. Имеется одно или два гигантских нервных 
волокна. Раздельнополые или гермафродиты. Личинки — актинотрохи, как правило, 
долго плавают в толще воды и претерпевают метаморфоз, в результате которого 
происходит коренная перестройка плана строения.

Биология и морфология 
форонид

Форониды — исключительно морские беспозвоночных, которые, однако, способны 
переносить существенное распреснение. Они поселяются в морях с пониженной 
соленостью (Чёрное, Балтийское), а так же в устьях крупных рек, где 
они способны подниматься высоко по течению. Обитают форониды от литорали 
до глубины около 700 м. Однако, в ходе экспедиции в Охотском море форониды 
было собраны на глубине более 1500 м. На литорали форониды способны выдерживать 
длительное осушение, прячась в толще мягкого грунта или в толще раковин 
моллюсков. В бухте Нагаева (Магаданская обл.) форониды поселяются в толще 
раковинок литорин (Littorina sp.), которые служат домиками ракам отшельникам. 
Во время отлива раки перемещаются на литорали, нося на себе раковинку и 
форонид, которые в это время довольствуются для газообмена тем объемом воды, 
который сохраняется внутри их хода, просверленного в толще раковинки. Среди 
форонид можно выделить две экологические группы: сверлящие форониды, которые 
способны делать ходы в толще известкового субстрата (осадочные породы, 
раковинки моллюсков, домики ракообразных), и роющие форониды, которые поселяются 
в толще мягкого субстрата — песка или заиленного песка с разным процентным 
содержанием ила (рис. 2А, Г). Есть виды (Phoronis hippocrepia), в составе 
которых описаны и роющие, и сверлящие формы. Один вид (Phoronis svetlanae) 
обитает не в толще, а на поверхности твердого субстрата — раковин двустворок и 
камней (рис. 2Б). Phoronis australis обитает в толще волокнистых трубок коралловых 
полипов — цериантарий. До недавнего времени считалось, что этот вид способен 
жить только в симбиозе с цериантариями, однако данные последних лет показывают, 
что P. australis (или его криптический двойник) способен поселяться и 
на мягком грунте. 
Трубка. Все форониды обитают внутри трубок, которые строят самостоятельно, 
используя для этого секрет эпидермальных одноклеточных желез (рис. 2Д). 
Длина трубки, как правило, немного (у сверлящих) или довольно существенно 
(у роющих) превосходит длину мягкого тела червя. У роющих форм трубки прямые, 
они либо вертикально и довольно глубоко (на 10–20 см) погружены в толщу 
грунта, либо располагаются параллельно поверхности грунта, погружаясь в субстрат 
на небольшую глубину. У сверлящих форм трубка часто очень извитая и повторяет 
форму просверленного хода. Диаметр трубки лишь немного превышает 
диаметр мягкого тела (рис. 2В). При этом трубка незначительно сужена на переднем 
конце и расширена на заднем. Задний конец трубки замкнут. У некоторых экземпляров 
на заднем конце трубки формируются различные структуры в форме 
киля или выступа. 
Строение трубок различается у сверлящих и роющих форм. Различия касаются 
наличия у роющих форм агглютинированных частиц на поверхности трубки и 
их отсутствие у сверлящих форонид (рис. 3). Характер агглютинированных частиц 
зависит от характера грунта, в котором обитает роющая форонида и не за-