Книжная полка Сохранить
Размер шрифта:
А
А
А
|  Шрифт:
Arial
Times
|  Интервал:
Стандартный
Средний
Большой
|  Цвет сайта:
Ц
Ц
Ц
Ц
Ц

Вестник Роcсийской академии медицинских наук, 2020, том 75, № 6

научно-теоретический журнал
Бесплатно
Основная коллекция
Артикул: 775215.0001.99
Вестник Роcсийской академии медицинских наук : научно-теоретический журнал. - Москва : Педиатръ, 2020. - Т. 75, № 6. - 88 с. - ISSN 0869-6047. - Текст : электронный. - URL: https://znanium.com/catalog/product/1860605 (дата обращения: 05.05.2024)
Фрагмент текстового слоя документа размещен для индексирующих роботов. Для полноценной работы с документом, пожалуйста, перейдите в ридер.
ISSN 0869-6047 (Print)
ISSN 2414-3545 (Online)

Научно-теоретический журнал. Выходит один раз в два месяца. Основан в 1946 г.

Входит в Перечень ведущих научных журналов и изданий ВАК.
Индексируется в базах данных Scopus, Embase, EBSCO,
РИНЦ (Russian Science Citation Index на платформе Web of Science).

Учредители: 

• Федеральное государственное бюджетное учреждение «Российская академия наук»
• Федеральное государственное бюджетное учреждение «Центральный научно-исследовательский институт 
организации и информатизации здравоохранения» Министерства здравоохранения Российской Федерации

ВЕСТНИК РОССИЙСКОЙ
АКАДЕМИИ
МЕДИЦИНСКИХ НАУК

Печатное периодическое издание «Вестник Российской академии медицинских наук» зарегистрировано Федеральной 
службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций 16 сентября 1992 г. 
(Свидетельство о регистрации № 01574), перерегистрировано 27 марта 2020 г. (Свидетельство о регистрации ПИ № ФС77-78060).

Редакция не несет ответственности за содержание рекламных материалов.  
Воспроизведение или использование другим способом любой части издания без согласия редакции  
является незаконным и влечет за собой ответственность, установленную действующим законодательством РФ 

Тираж 1000 экз. Подписные индексы:  в агентстве «Почта России» — П4838, в агентстве «Роспечать» — 71488. Свободная цена.

Адрес редакции: 127254, г. Москва, ул. Добролюбова, 11
Издательство «ПедиатрЪ»: 117335, г. Москва, ул. Вавилова, д. 81, корп. 1, этаж 2, помещ. № XLIX, офис 2–8, 
Тел.: +7 (499) 132-02-07, http://vestnikramn.spr-journal.ru, e-mail: vramn@spr-journal.ru
Отпечатано ООО «Полиграфист и издатель»: 119501, Москва, ул. Веерная, 22-3-48. Тел.: +7 (499) 737-78-04.

2020/том 75/№6

Главный редактор: В.И. Стародубов
Заместитель главного редактора: В.В. Береговых
Научные редакторы: А.А. Кубанов, И.В. Маев 
Ответственный секретарь: Л.С. Коков
Редакционная коллегия:
В.Г. Акимкин, А.И. Арчаков, А.А. Баранов, Ю.В. Белов, С.А. Бойцов, Н.И. Брико, Е.К. Гинтер, П.В. Глыбочко, 
В.М. Говорун, Е.З. Голухова, А.М. Дыгай, А.М. Егоров, А.А. Камалов, А.Д. Каприн, А.В. Караулов, Р.С. Козлов, 
С.И. Колесников, А.А. Кубатиев, С.И. Куцев, А.В. Лисица, А.Д. Макацария, А.И.  Мартынов, Г.А. Мельниченко, 
Л.С. Намазова-Баранова, Е.Л. Насонов, М.А. Пирадов, Н.В. Пятигорская, В.И. Сергиенко, Г.Т. Сухих, 
Д.А.  Сычев, В.А. Тутельян, В.П. Чехонин, М.В. Шестакова

Зарубежные члены редакционной коллегии: 
Д. Видера, В-Д. Гримм, М. Мюллер, Д. Риццо, Н.С. Сердюченко, В.Л. Фейгин, А. Хаверих, К. Шен, И. Шенфельд

РИНЦ: 

 
•
Impact Factor (5 лет) — 1,436

 
•
Рейтинг SCIENCE INDEX (Медицина и здравоохранение) — 2

SCOPUS:

 
•
CiteScore 2019 — 0,8 (Q2)

 
•
SJR 2019 — 0,149 (Q4)

Published bimonthly since 1946. 

The journal is indexed in Scopus, Embase, EBSCO,
Russian Science Citation Index (Web of Science).

Founders: 

• Russian Academy of Sciences

• Federal Research Institute for Health Organization and Informatics 
of Ministry of Health of the Russian Federation

ANNALS OF THE RUSSIAN 
ACADEMY
OF MEDICAL SCIENCES

Mass media registration certificate dated March, 27, 2020. Series ПИ № ФС77-78060. Federal Service for Supervision of Communications, 
Information Technology, and Mass Media.

Editorial office takes no responsibility for the contents of advertising material.
No part of this issue may be reproduced without permission from the publisher. While reprinting publications one must make reference  
to the journal «Annals of The Russian Academy of Medical Sciences»

Edition 1000 copies. Subscription indices are in the catalogue Russian Post P4838, in the catalogue Rospechat 71488. Free price.

Editorial Office: 11, Dobrolubov street, Moscow, 127254
Publisher «Paediatrician»: Office 2–8, Unit № XLIX, 81-1 Vavilova Street, 2nd floor, 117335, Moscow, Russian Federation,
Phone: +7 (499) 132-02-07, http://vestnikramn.spr-journal.ru, e-mail: vramn@spr-journal.ru
Printed by «PRINTER & PUBLISHER» Ltd: 22-3-48, Veernaya street, Moscow, 119501. Тel.: +7 (499) 737-78-04.

2020/ 75 (6)

ISSN 0869-6047 (Print)
ISSN 2414-3545 (Online)

Editor-in-chief: V.I. Starodubov
Deputy editor-in-chief: V.V. Beregovykh
Science editors: A.A. Kubanov, I.V. Maev
Editorial secretary: L.S. Kokov
Editorial board: 
V.G. Akimkin, A.I. Archakov, A.A. Baranov, Yu.V. Belov, S.A. Boytsov, N.I. Briko, A.M. Dygai, A.M. Egorov, 
V.L. Feigin, E.K. Ginther, P.V. Glybochko, V.M. Govorun, E.Z. Golukhova, W-D. Grimm, А. Haverih, 
A.A.  Kamalov, A.D. Kaprin, A.V. Karaulov, S.I. Kolesnikov, R.S. Kozlov, A.A. Kubatiev, S.I. Kutsev, 
A.V. Lisitsa, A.D. Makatsariy, A.I. Martynov, G.A. Melnichenko, M. Müller, L.S. Namazova-Baranova, 
E.L. Nasonov, M.A. Piradov, N.V. Pyatigorskaya, G. Rizzo, N.S. Serdyuchenko, V.I. Sergienko, К. Shen, 
Y. Shoenfeld, G.T. Sukhikh, D.A. Sychev, V.A. Tutelyan, V.P. Chekhonin, M.V. Shestakova, D. Widera

SCOPUS:

 
•
CiteScore 2019 — 0,8 (Q2)

 
•
SJR 2019 — 0,149 (Q4)

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/
The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

577

585

594

605

609

617

631

INTERNAL DISEASES: 
CURRENT ISSUES

G.R. Bikbavova, M.A. Livzan
Modulation of Intestinal Microbiome in the Formation 
and Progression of Ulcerative Colitis

IMMUNOLOGY: 
CURRENT ISSUES

O.Yu. Kytikovа, T.P. Novgorodtseva, Yu.K. Denisenko, 
M.V. Antonyuk, T.A. Gvozdenko
The Role of Lipids in the Signaling Mechanisms of TollLike Receptors

CARDIOLOGY AND CARDIOVASCULAR 
SURGERY: CURRENT ISSUES

Y.A. Lutokhina, O.V. Blagova, A.G. Shestak, M.E. Polyak, 
A.A. Bukaeva, E.V. Zaklyazminskaya, N.V. Varionchik, 
V.P. Sedov, E.A. Kogan, S.A. Alexandrova, A.V. Nedostup
Combination of Arrhythmogenic 
Right Ventricular Dysplasia with Left 
Ventricular Non-Compaction as a Special Form 
of Cardiomyopathy: Clinic, Diagnostics, Genetic, 
Natural Course

NEUROLOGY AND NEUROSURGERY: 
CURRENT ISSUES

A.S. Bedenko, L.M. Antonenko, A.N. Barinov
Metabolic Disorders in the Pathogenesis of Various 
Causes of Dizziness and Instability

OPHTHALMOLOGY: 
CURRENT ISSUES

V.V. Rakhmanov, D.I. Sokolov, S.A. Selkov, Yu.S. Astakhov, 
S.Yu. Astakhov
Role of Cytokines in the Pathogenesis
of Glaucoma

PEDIATRICS: 
CURRENT ISSUES

V.V. Rostovskaya, N.А. Кhvatynets, G.I. Kuzovleva, 
К.М. Matyushina
The Rating System of Urodynamics Upper Urinary 
Tract in Children under Three Years Old with Congenital 
Hydronephrosis

O.P. Kovtun, P.B. Tsyvian, T.V. Markova, T.V. Chumarnaya
Remodeling of the Heart of the Premature Child

СОДЕРЖАНИЕ
CONTENTS

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
ВНУТРЕННИХ БОЛЕЗНЕЙ

Г.Р. Бикбавова, М.А. Ливзан
Модуляция интестинального микробиома 
в формировании язвенного колита

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
ИММУНОЛОГИИ

О.Ю. Кытикова, Т.П. Новгородцева, Ю.К. Денисенко, 
М.В. Антонюк, Т.А. Гвозденко
Роль липидов в механизмах сигнализации толлподобных рецепторов

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ КАРДИОЛОГИИ 
И СЕРДЕЧНО-СОСУДИСТОЙ ХИРУРГИИ

Ю.А. Лутохина, О.В. Благова, А.Г. Шестак, М.Е. Поляк, 
А.А. Букаева, Е.В. Заклязьминская, Н.В. Вариончик, 
В.П. Седов, Е.А. Коган, С.А. Александрова, А.В. Недоступ
Сочетание аритмогенной дисплазии правого 
желудочка и некомпактного миокарда левого 
желудочка как особая форма кардиомиопатии: 
клиника, диагностика, генетическая природа, 
течение

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
НЕВРОЛОГИИ И НЕЙРОХИРУРГИИ

А.С. Беденко, Л.М. Антоненко, А.Н. Баринов
Нарушения метаболизма в патогенезе различных 
причин головокружения и неустойчивости

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
ОФТАЛЬМОЛОГИИ

В.В. Рахманов, Д.И. Соколов, С.А. Сельков, Ю.С. Астахов, 
С.Ю. Астахов
Роль цитокинов в патогенезе открытоугольной 
глаукомы

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
ПЕДИАТРИИ

В.В. Ростовская, Н.А. Хватынец, Г.И. Кузовлева, 
К.М. Матюшина
Балльная система оценки нарушений уродинамики 
верхних мочевых путей у детей первых трех лет 
жизни с врожденным гидронефрозом

О.П. Ковтун, П.Б. Цывьян, Т.В. Маркова, Т.В. Чумарная
Ремоделирование сердца недоношенных детей

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
РЕВМАТОЛОГИИ

Д.В. Шевырев, В.А. Козлов
Роль гомеостатической пролиферации и мутаций 
генов MHC в развитии ревматоидного артрита

АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ 
ЭНДОКРИНОЛОГИИ

А.В. Ткачук, М.С. Михина, Л.И. Ибрагимова, Т.В. Никонова, 
Е.А. Трошина
Сахарный диабет и дисфункция щитовидной 
железы, в том числе аутоиммунного генеза. 
Взаимное влияние патологий

О.В. Круско, Л.Ф. Шолохов, Л.В. Беленькая, 
М.А. Рашидова, И.Н. Данусевич, Я.Г. Наделяева, 
Л.М. Лазарева, Л.И. Колесникова
Особенности функционального состояния 
гипофизарно-яичниковой системы у женщин 
с синдромом поликистозных яичников в различные 
периоды репродуктивного возраста

RHEUMATOLOGY:
CURRENT ISSUES

D.V. Shevyrev, V.A. Kozlov
The Role of Homeostatic Proliferation and Mutations in 
MHC Genes in the Development of Rheumatoid Arthritis

ENDOCRINOLOGY: 
CURRENT ISSUES

A.V. Tkachuk, M.S. Mikhina, L.I. Ibragimova, T.V. Nikonova, 
E.A. Troshina
Diabetes Mellitus and Thyroid Dysfunction, Including 
Autoimmune Genesis. Mutual Influence 
of Pathologies

O.V. Krusko, L.F. Sholokhov, L.V. Belenkaya, M.A. Rashidova, 
I.N. Danusevich, Ya.G. Nadelyaeva, L.M. Lazareva, 
L.I. Kolesnikova
Features of the Functional State 
of the Pituitary-Ovarian Systems in Women 
with Polycystic Ovary Syndrome at Different Periods 
of Reproductive Age

638

647

653

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

Введение

В последние годы во всем мире отмечается неуклонный рост заболеваемости язвенным колитом (ЯК) [1]. 
Патофизиология этого заболевания включает генетическую предрасположенность, дефекты эпителиального 
барьера, нарушение регуляции иммунных реакций, микробный дисбиоз, факторы окружающей среды и образ 
жизни [2]. Цель данного обзора — обобщение имеющейся информации о влиянии факторов окружающей среды 
и микробиоты кишечника на возникновение и развитие 
ЯК, роли продуктов метаболизма бактерий в патогенезе этого заболевания. Поиск литературы, содержащей 
информацию о соответствующих исследованиях, проводился в системах PubMed и Google Scholar по следующим ключевым словам: язвенный колит, микробиота 
толстой кишки, барьерная функция желудочно-кишечного тракта.

Язвенный колит: эпидемология 
и предрасполагающие факторы образа жизни

Показатели заболеваемости воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК), полученные организацией 
The Global Burden of Disease в результате комплексных 
региональных и глобальных медицинских статистических 
исследований и опубликованные в авторитетном журнале 
The Lancet в 2019 г., демонстрируют, что число больных 
ВЗК в период с 1990 по 2017 г. увеличилось с 3,7 млн 
до более 6,8 млн. Так как пациенты, страдающие ЯК, 
нуждаются в пожизненной терапии, большая часть экономических расходов приходится на лечение. Наиболее 
высокие показатели заболеваемости ВЗК наблюдаются 
в Северной Америке, где их распространенность колеблется от 252 до 439 случаев на 100 тыс. населения [3]. Регистрация высокой заболеваемости ВЗК в экономически 
развитых странах объясняется совокупностью факторов: 

G.R. Bikbavova, M.A. Livzan

Omsk State Medical University, Omsk, Russian Federation
Modulation of Intestinal Microbiome in the Formation 
and Progression of Ulcerative Colitis

In recent decades, an increase in the incidence of ulcerative colitis has been observed throughout the world. The purpose of this review is to generalize the available information on the influence of environmental factors and intestinal microbiome on the occurrence and development of ulcerative 
colitis, the role of bacteria metabolism products in the pathogenesis of the disease. Studied literature, we came to the conclusion that lifestyle in 
the era of post-industrial society has a significant impact on the microbial composition of the intestine and leads to changes in its diversity in 
patients suffering from ulcerative colitis. The changes include a decrease in the number of residential flora with anti-inflammatory activity, which 
synthesize short-chain fatty acids, and an increase in the number of potentially pathogenic and pathogenic microorganisms. Within the phylums 
Firmicutes and Proteobacteria, the proportional ratio changes. The combination of aggression factors (deterioration of the intestinal microbiome 
composition, the presence of aggressive intestinal metabolites) leads to intestinal mucosa permeability disfunction, impairing its barrier function. 
Food and bacterial agents can penetrate deeper layers of the intestinal wall through mucosal defects, which then stimulate the development of 
inflammatory and immune responses.

Keywords: ulcerative colitis, microbiome, environmental factors

For citation: Bikbavova GR, Livzan MA. Modulation of Intestinal Microbiome in the Formation and Progression of Ulcerative Colitis. 
Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584. doi: https://doi.org/10.15690/vramn1238

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

DOI: https://doi.org/10.15690/vramn1238

Г.Р. Бикбавова, М.А. Ливзан

Омский государственный медицинский университет, 
Омск, Российская Федерация
Модуляция интестинального микробиома 
в формировании язвенного колита

Целью подготовки обзора является обобщение имеющейся информации о влиянии факторов окружающей среды и микробиома кишечника на возникновение и развитие язвенного колита, роли продуктов метаболизма бактерий в патогенезе этого заболевания. Изучив 
литературные источники, мы пришли к выводу, что образ жизни в эпоху постиндустриального общества оказывает существенное 
влияние на микробный пейзаж кишечника и приводит к изменению его разнообразия у больных, страдающих язвенным колитом, в частности к уменьшению числа резидентной флоры с противовоспалительной активностью, синтезирующих короткоцепочечные жирные 
кислоты, и увеличению числа условно-патогенных и патогенных микроорганизмов. Внутри филумов Firmicutes и Proteobacteria изменяется пропорциональное соотношение. Совокупность факторов агрессии (нарушения состава кишечного микробиома, наличия агрессивных кишечных метаболитов) приводит к нарушению проницаемости слизистой оболочки кишки, снижается ее барьерная функция. 
Через дефекты слизистой оболочки в более глубокие слои стенки кишки могут проникать пищевые и бактериальные агенты, которые 
затем стимулируют развитие воспалительных и иммунных реакций.
Ключевые слова: язвенный колит, микробиота, факторы окружающей среды
Для цитирования: Бикбавова Г.Р., Ливзан М.А. Модуляция интестинального микробиома в формировании язвенного колита. 
Вестник РАМН. 2020;75(6):577–584. doi: https://doi.org/10.15690/vramn1238

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

улучшением социально-экономических и санитарных условий окружающей среды в современном обществе, изменениями в рационе питания, доступностью проведения 
эндоскопического исследования, уровнем осведомленности как пациентов, так и врачей о данной нозологии [4]. 
Эпидемиологические исследования демонстрируют рост 
заболеваемости ЯК в регионах с ранее низким ее уровнем, 
таких как страны Азии, Южной Америки, где постепенно 
укореняется западный образ жизни и питания [5, 6].
Очевидно, что в современном обществе увеличение количества больных ЯК происходит параллельно 
с изменением образа жизни [7] и основных подходов 
к питанию, когда широко используются полуфабрикаты, 
высококалорийная пища, модификаторы вкуса, животные белки, сахар и рафинированные углеводы, искусственные подсластители [8]. Общая концепция связи ЯК 
с питанием основана на данных эпидемиологических 
исследований и обозначается как «вестернизация» диеты 
[5]. Хотя попытки определить специфические продукты, 
употребление которых однозначно приводит к развитию 
ЯК, не увенчались успехом, перспективна комплексная 
оценка влияния рациона питания на возникновение различных заболеваний вообще и ЯК в частности. 
Помимо влияния рациона питания существенную 
роль в возникновении ЯК играют и другие причины: физиологические, географические, гигиенические, факторы 
окружающей среды, поведенческие факторы и стресс, 
а также генетическая предрасположенность. Как внешний фактор риска, способствующий возникновению 
ВЗК, рассматривается также прием некоторых лекарственных препаратов (изотретиноина, нестероидных противовоспалительных средств, оральных контрацептивов, 
антибиотиков) [9–12]. Предполагается, что в северных 
широтах к повышению заболеваемости ВЗК приводят 
пониженное воздействие ультрафиолетового излучения 
(оно способствует уменьшению уровня активного витамина D), гиподинамия, редкое пребывание на свежем 
воздухе как следствие современного образа жизни [13]. 
Относительно поведенческих и физиологических факторов известно, что аппендэктомия в молодом возрасте оказывает профилактический эффект в отношении развития 
ЯК, а бывшие курильщики имеют больший шанс заболеть ЯК [14]. Существует гипотеза, объясняющая рост 
распространенности аутоиммунной патологии в целом 
и ЯК в частности, суть которой состоит в том, что в современном обществе уменьшается контакт с микробными 
антигенами за счет улучшения санитарного состояния 
окружающей среды, широкого использования антибактериальных препаратов и детергентов [15]. Обсуждается 
роль искусственного вскармливания в возникновении ЯК 
[14]. Стресс также играет важную роль в патогенезе ЯК: 
предполагается, что он может инициировать или вызывать новую атаку ВЗК и являеться потенциальным триггером ЯК [16, 17].
Взаимодействие центральной нервной системы (ЦНС) 
и микробиоты привело к появлению нового термина 
«ось микробиота–кишка–мозг». Этот термин относится 
к системе двусторонней связи, которая позволяет кишечным микробам влиять на ЦНС, а ЦНС — модулировать 
функции кишечника. Доказательством этой связи являются многочисленные исследования, которые показали, 
что стрессовые события в жизни человека могут изменить 
состав микробиоты кишечника [18]. Острый или хронический стресс усиливает проницаемость кишечника, ослабляет плотные межклеточные контакты и увеличивает 
транслокацию бактерий в кишечную стенку. Избыточная 

микробная нагрузка приводит к чрезмерной продукции 
провоспалительных цитокинов и неадекватной реакции 
иммунной системы [19]. 
Изучение причин, факторов и механизмов возникновения ЯК невозможно без выяснения роли генетических 
факторов. На сегодняшний день известно более 200 генных локусов, ассоциированных с ВЗК [20], которые модулируют барьерную функцию слизистой оболочки толстой 
кишки и иммунный ответ хозяина. Метаанализ 21 исследования с участием 86 824 больных ЯК [21], проведенный 
в Университете Дж. Хопкинса, указывает на то, что 12% 
больных ЯК имеют отягощенный наследственный анамнез по ВЗК. Однако генетическая предрасположенность 
без воздействия факторов окружающей среды не является 
достаточной для дебюта ЯК [22].
Существует точка зрения, что совокупность различных факторов образа жизни оказывает существенное влияние на микробиоту кишечника (рис. 1) и приводит к ее 
изменению при ЯК. Важная характеристика кишечной 
микробиоты — ее индивидуальная изменчивость, обусловленная генетической предрасположенностью.

Современные представления о составе 
и функции микробиоты кишечника 

Лауреат Нобелевской премии J. Lederberg предложил 
термин «микробиом» для обозначения всего коллективного генома микробиоты. Микробиота — термин, который используется для характеристики микробиоценоза 
отдельных органов и систем. Микробиота кишечника 
находится в симбиозе со своим хозяином, состоит из более 100 трлн микробов и содержит как минимум в 150 раз 
больше генов, чем геном человека [23]. Путем метагеномного секвенирования микробиома кишечника методом 
«shotgun-sequencing» (метод «дробовика») обнаружено 
1952 неклассифицированных вида бактерий в дополнение к 553 видам, ранее культивируемым из кишечника 
человека [24].
За последние столетия состав кишечной микробиоты претерпел существенные изменения. Становление 
микробиоты человечества связано с развитием сельского 
хозяйства (употреблением молока и кисломолочных продуктов, круп, хлеба), урбанизацией, увеличением численности и плотности населения и, как следствие, ростом 
инфекционной патологии. Потребность в эффективных 
методах обеззараживания воды, централизованном водоснабжении отразилась на составе микробного пейзажа человека [25]. Другим значимым периодом, который повлиял на качественный и количественный состав 
микробиоты кишечника, стала промышленная революция — изменение подходов к питанию, быстрая ликвидация бактерий с помощью антибиотиков и современных 
средств гигиены [26]. Кроме того, в эпоху постиндустриального общества значимыми факторами качества жизни 
современного человека стало длительное пребывание 
в помещениях и, соответственно, недостаток витамина D [27], малоподвижный образ жизни также вносит 
свой вклад в увеличение распространенности иммунноопосредованных заболеваний. Очевидно, что указанные 
факторы влияют на микробиоту, которая, в свою очередь, 
сказывается на функции иммунной системы, что приводит к росту аутоиммунных заболеваний.
Микробиом различных отделов желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) отличается качественным и количественным разнообразием: желудок содержит около 

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

101 микробных клеток на грамм содержимого, 12-перстная кишка — около 103 клеток, тощая кишка — 104 клеток, подвздошная и ободочная кишки — соответственно 
107 и 1012 микробных клеток на грамм содержимого [28]. 
Количество бактерий увеличивается от проксимального 
отдела ЖКТ к дистальному. Примечательно, что толстая 
кишка содержит 70% всех микроорганизмов экосистемы 
человека. Преобладающими микроорганизмами являются облигатные анаэробы, их содержание в этом отделе 
пищеварительного тракта превышает количество аэробов 
в 1000 раз [29]. Разнообразие бактерий выше в содержимом просвета кишечника, чем в слое пристеночной слизи 
[30], за счет факультативной микробиоты (случайной, добавочной), поступающей с пищей, количество ее изменяется даже в течение суток. Вместе с организмом хозяина 
микробное кишечное сообщество образует своего рода 
«суперорганизм», выполняющий множество функций. 
Состав кишечной микрофлоры у каждого человека стабилен, индивидуален и адаптирован именно к его потребностям. 
Функции микробиоты кишечника заключаются 
в синтезе симбиотическими бактериями ферментов, участвующих в метаболизме белков, углеводов, липидов, нуклеиновых кислот, синтезе витаминов, короткоцепочечных жирных кислот (КЦЖК), антимикробных веществ, 
гормонов, аминокислот, а также в иммуномодуляции, 
детоксикации, усилении активности пищеварительных 
ферментов и эвакуаторной функции ЖКТ [31]. Нарушение физиологической микробиоты кишечника может 
оказывать негативное действие на общее состояние макроорганизма: активизируются медиаторы воспаления, 
увеличивается проницаемость клеточных мембран, усиливаются аллергические проявления, мутагенная и канцерогенная активность, развиваются другие патологические состояния [32].
Микробиота толстой кишки находится в непосредственном контакте с апикальной мембраной колоноцитов и формирует в слизистом слое микроколонии, разнообразие которых зависит от состава химуса. 
Важнейшая роль микробиоты кишечника заключается 
в расщеплении компонентов пищи, метаболизм которых не может выполнить макроорганизм (к таким 
компонентам относятся, например, ксилоглюконаты 
клетчатки, расщепляющиеся с участием ферментов рода 
Bacteroides). Фруктоолигосахариды и олигосахариды метаболизируются ферментами бактерий рода Lactobacillus 

и Bifidobacterium. Пищевые волокна, сахара и белки, которые не перевариваются ферментами макроорганизма 
в тонкой кишке, ферментируются микробиотой. Основными продуктами ферментации пищевых волокон 
являются КЦЖК — ацетат, пропионат, бутират [33]. 
КЦЖК принимают участие в регуляции перистальтики 
кишечника, контроле реакций воспаления, поддержании уровня глюкозы, усиливают кровообращение стенки кишки, кроме того, они обладают антиканцерогенным действием. Бутират имеет противовоспалительный 
эффект посредством ингибирования активности NF-kB 
и увеличивает митохондриальную активность. Физиологические эффекты КЦЖК связаны с взаимодействием 
их с рецепторами, ассоциированными с G-белками. 
К ним относятся рецепторы GPR41, GPR43 и GPR109A, 
экспонированные на иммунокомпетентных клетках, 
колоноцитах и адипоцитах [34]. Бутират активирует 
рецептор GRP109A и подавляет воспалительный процесс в толстой кишке, ацетат и пропионат активируют 
рецептор клеточной поверхности GPR43 и вызывают 
хемотаксис нейтрофилов [35].
На основании молекулярного анализа методом секвенирования 16SрРНК известно, что у взрослых микрофлора толстой кишки представлена четырьмя известными 
типами бактерий (табл. 1) — Actinobacteria, Bacteroidetes, 
Firmicutes и Proteobacteria [28, 36].
По данным исследования Human Microbiome Project 
(HMP) и Metagenomics of Human Intestinal Tract (MetaHIT), у взрослых кишечная микробиота представлена 
двумя преобладающими типами бактерий — Bacteroidetes 
и Firmicutes [37, 38]. Выделены три основных энтеротипа: 
это устойчивые кластеры на основе микробного состава 
в образцах из кишечника человека, которые определяются преобладанием какого-либо рода бактерий [39]. 
В энтеротипе-1 преобладает род Bacteroides, в энтеротипе-2 — Prevotella, в энтеротипе-3 — Ruminococcus. Энтеротип-1 с высоким содержанием Bacteroides и низким 
содержанием Prevotella обнаружен у людей, находящихся 
на длительной западной диете с высоким содержанием 
животного белка и насыщенных жиров. Энтеротип-2 
характеризуется высоким содержанием Prevotella, низким 
Bacteroides и связан с растительной диетой, богатой клетчаткой, простыми сахарами и растительными соединениями, в то время как энтеротип-3 был обнаружен с немного 
более высокой популяцией рода Ruminococcus в пределах 
типа Firmicutes [40].

Таблица 1. Основные типы и роды микроорганизмов, составляющих микробиоту кишечника человека

Тип
Firmicutes
Bacteroidetes
Actinobacteria
Proteobacteria

Род
Bacillus
Acetobacter
Clostridium
Ruminococcus
Lachnospiraceae
Roseburia
Faecalibacterium
Eubacterium
Lactobacillus
Enterococcus
Heliobacterium
Heliospirillum
Leuconostoc
Mycoplasma
Spiroplasma
Sporomusa
Staphylococcus
Streptococcus

Bacteroides
Prevotella
Parabacteroides
Alistipes
Porphyromonas
Chlorobium
Flavobacterium
Chlamidia
Prosthecobacter
Verrucomicrobium

Bifidobacterium
Corynebacterium
Propionibacterium
Arthrobacter
Micrococcus
Francia
Mycobacterium

Enterobacteraceae
Esherichia
Shigella
Salmonella
Escherichia
Desulfovibrio
Klebsiella
Moraxella

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

Известное исследование, проведенное в 2010 г. C. De 
Filippo et al., продемонстрировало существенные различия в микробиоте кишечника у детей, живущих в сельских 
общинах центральной части Западной Африки (государство Буркина-Фасо), по сравнению с детьми, живущими 
в Европе. Кишечная микробиота африканских детей была 
богата Bacteroides и бедна Firmicutes и Enterobacteraceae, 
в то время как у европейских детей результаты были совершенно противоположными [41]. Авторы предположили, что эти данные связаны с радикально отличающимися 
диетическими привычками: в Африке преобладает диета 
с высоким содержанием пищевых волокон, а в Европе — 
традиционная западная диета.

Микробиота кишечника
и язвенный колит

Патогенетические механизмы влияния западной диеты на возникновение ЯК остаются неизвестными, предполагают прямое воздействие на состав микробиоты толстой кишки и косвенное — через продукцию микробных 
метаболитов, изменение локального иммунного ответа 
и нарушение барьерной функции слизистой оболочки 
толстой кишки [42]. Безусловно, «западный стиль» питания оказывает существенное влияние на внутривидовое 
качественное и количественное разнообразие микробиома кишечника [43]. В иследовании нескольких поколений 
азиатских эмигрантов в США было продемонстрировано, 
что эмиграция в Соединенные Штаты приводит к уменьшению микробного видового разнообразия микробиоценоза кишечника. Внутри типа Bacteroidetes бактериальные 
штаммы рода Prevotella, чьи ферменты разрушают растительное волокно, вытесняются штаммами рода Bacteroides 
в зависимости от срока проживания в США: отношение 
Bacteroides к Prevotella увеличилось в 10 раз, коррелируя 
с годами, проведенными в США [44].
Постоянный непосредственный контакт слизистой 
оболочки ЖКТ с микробными и пищевыми антигенами 
привел к формированию механизмов его защиты от патогенных микроорганизмов, комменсалов и продуктов их 
метаболизма. Барьерная функция кишечника обеспечивается комплексом, сочетающим слизистый, эпителиальный и иммунный (врожденный и адаптивный) барьеры. 
Слизистая часть барьера толстой кишки представлена 
двойным слоем. Толстокишечная слизь содержит в более 
жидком наружном слое большее количество бактерий, 
чем в более плотном внутреннем слое слизи. Пристеночный слой слизи содержит секреторные иммноглобулины А, антибактериальные субстанции (дефензимы, лизоцим и рибонуклеазы). Энтероциты связаны между собой 
межклеточными контактами, представленными белками 
катенинами, окклюдинами, клаудинами. Пропускная 
способность плотных контактов зависит от состояния 
белков, преимущественно клаудинов [45]. М-клетки, которые также входят в состав эпителия, из просвета полости захватывают микроорганизмы и представляют их 
дендритным клеткам, которые распознают поглощенное, 
и далее формируется иммунный ответ [32].
При ВЗК под влиянием комплекса факторов (генетических, микробных, диетических, психологических) 
развивается дисфункция кишечного барьера. Повышение 
его проницаемости способствует транслокации микроорганизмов и продуктов микробного происхождения 
в слизистый слой и эпителий кишечника, что приводит 
к активации иммунного ответа.

Существует точка зрения [46, 47], что весь микробный 
состав кишечника можно условно разделить на две группы — микроорганизмы с противо- и провоспалительной 
активностью. Грань между ними нечеткая, «полезными» 
традиционно считаются представители комменсальной 
(живущей в тесной связи с организмом, не причиняя 
при этом вреда) микрофлоры, а «вредными» — условнопатогенные и патогенные микроорганизмы. Гены «полезных» резидентных микроорганизмов включены в генофонд хозяина [48], однако при определенных условиях 
обычно безвредные бактерии преодолевают защиту хозяина, проникают через анатомические барьеры и становятся патогенными.
У больных ВЗК, с одной стороны, уменьшается доля 
микроорганизмов с противовоспалительной активностью, таких как Firmicutes (Faecalibacterium и Roseburia), 
особенно бутират-продуцирующих бактерий, и Bacteroides, а с другой — увеличивается доля провоспалительных бактерий, называемых патобионтами, к которым 
относится большое количество патогенных и условнопатогенных микроорганизмов типа Proteobacteria. Кроме 
того, при ВЗК общее количество микроорганизмов возрастает, но их разнообразие, напротив, уменьшается. 
В острую фазу ВЗК изменяется кишечная проницаемость 
и комменсальные бактерии и микробные антигены перемещаются из просвета кишки в подслизистую оболочку, 
вызывая местное и системное воспаление, активацию 
иммунных клеток, которые, в свою очередь, высвобождают многочисленные провоспалительные цитокины [49].
Значительное обогащение микрофлоры за счет бактерий рода Ruminococcus ассоциируется с регионами 
с высокой распространенностью ВЗК [50]. Было обнаружено, что Ruminococcus gnavus, распространенный 
кишечный микроб, содержание которого значительно 
увеличивается при ВЗК, выделяет уникальный олигосахарид L-рамнозы, индуцирующий образование основного провоспалительного цитокина фактора некроза 
опухолей альфа (ФНО-α) [51]. 
Существует гипотеза возникновения ЯК в результате 
избыточного воздействия сероводорода на слизистую 
оболочку толстой кишки, однако эта гипотеза осложняется тем фактом, что в низких концентрациях сероводород 
оказывает противовоспалительное действие [52]. Ученые 
пришли к выводу, что гипотезу о «токсине сероводорода» 
целесообразно рассматривать в зависимости не только 
от его концентрации, но и от толерантности организма 
к его определенной концентрации, когда при повышении 
порогового значения происходит повреждение слизистой 
оболочки толстой кишки [53]. Диета с высоким содержанием животного белка приводит к избыточному образованию серы, что влияет не только на состав кишечной 
микробиоты, но и косвенно — на снижение образования 
муцина. При избыточном употреблении красного мяса 
сульфатредуцирующие бактерии Desulfovibrio выделяют 
H2S, который хотя и не повреждает ДНК, но непосредстенно влияет на пролиферацию, апоптоз и дифференцировку эпителиальных клеток толстой кишки [54].
Некоторые исследователи связывают увеличение 
численности групп микроорганимов с провоспалительной активностью с генетическими особенностями организма хозяина (Escherichia coli, Enterococcus faecalis, 
Bacteroides fragilis). Поступающие с пищей углеводы, 
белки, жиры, сахара также модулируют уровень патобионтов и комменсальной микрофлоры (диета с высоким 
содержанием жира и/или белка — Bilophila wadsworthia, 
Desulfovibrio spp., Desulfuromonas spp., Erysipelotrichaceae, 

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

Bacteroides fragilis), а также защитных микробных метаболитов, например КЦЖК [55]. Было продемонстрировано, что ксенобиотики, относящиеся к чужеродным химическим веществам, также могут изменять кишечную 
микробиоту [56].
Ученые уделяют внимание и функциональным возможностям микробиоты, поскольку «что они делают» 
представляется не менее важным, чем «кто они такие». 
Сравнение фекальной и пристеночной микробиоты у пациентов с ВЗК и здоровых добровольцев методом пиросеквенирования гена 16SрРНК показало, что микробная 
функция у больных ВЗК страдает больше, чем состав 
микробов: изменения коснулись 12% метаболических 
путей по сравнению с 2% родов микроорганизмов. Значимо изменилась представленность метаболических путей 
окислительного стресса, углеводного обмена, биосинтеза аминокислот, транспорта и поглощения нутриентов 
[57]. Изменения кишечного микробиоценоза могут быть 
как причиной ВЗК, так и его следствием и усугублять 
воспаление [58].
Существенное влияние на микробиоту кишечника 
оказывает сахар. Родина сахара — Индия, где его производили из сахарного тростника еще за 3 тыс. лет до н.э. 
В Европу сахар привезли римляне. До этого источником 
сахара был мед, доступный в очень ограниченных количествах и только в определенное время года. До промышленной революции среднегодовое потребление сахара 
в США составляло 6,8 кг на человека в год, в то время 
как в 1970 г. оно превышало 55 кг, а в 2000 г. — 69 кг [59]. 
В исследовании на мышах, проведенном в Канаде, продемонстрировано, что двухдневное высокое содержание 
сахара в диете изменяет микробный состав кишечника 
главным образом за счет снижения Lachnospiraceae и других микробов, продуцирующих КЦЖК, а также приводит 
к уменьшению микробного разнообразия, повышению 
уровня провоспалительных цитокинов (ФНО-α и IL- 1β), 
увеличению кишечной проницаемости и отсутствию способности к восстановлению поврежденной слизистой 
оболочки толстой кишки [60].

Описано участие дыхательной цепи переноса электронов (электрон-транспортная цепь, ЭТЦ) трансмембранными белками — переносчиками электронов, необходимых для поддержания энергетического баланса. ЭТЦ 
переносит электроны и протоны в акцепторы электронов. 
В случае аэробного дыхания акцептором является молекулярный кислород, в случае анаэробного дыхания акцептором могут быть нитраты, нитриты, сера, сульфаты, 
углекислый газ и т.д. При ВЗК дыхательные акцепторы 
электронов, образующиеся в результате воспаления, становятся стрессорами для окружающих тканей и являются 
субстратом для поддержания роста условно-патогенной 
микрофлоры, что приводит к окислительному стрессу 
как для макроорганизма, так и для микробиома кишечника в виде уменьшения разнообразия нормальной микрофлоры и пролиферации факультативных анаэробных 
бактерий Enterobacter и Escherichia [61].
Для описания изменений микробиоценоза при различных нозологиях D. Gonze et al. предложили «принцип 
Анны Карениной»: «Все здоровые микробиомы похожи друг на друга, каждый дисбиотический микробиом 
дисбиотичен по-своему» [62]. По нашему мнению, это 
актуально и для ЯК. В основе этого принципа лежат общие и динамические (временные) различия микробиоты 
кишечника, которые более выражены у пациентов, страдающих ЯК, чем у здоровых людей. Дисбиоз микрофлоры 
при ЯК имеет свои особенности. Знание его поможет 
в будущем улучшить дифференциальную диагностику 
заболеваний кишечника при помощи специфического 
«микробного отпечатка» и изменить подходы к профилактике и лечению.

Заключение

Образ жизни в эпоху постиндустриального общества 
у людей с генетической предрасположенностью оказывает существенное влияние на микробиоту кишечника 
(рис. 1) и приводит к ее изменению при ВЗК, уменьше
Рис. 1. Теория «истощения биома» 
На качественный и количественный состав кишечной микрофлоры влияют различные факторы: использование антибактериальных 
препаратов, вид вскармливания в младенчестве, современные санитарные технологии, особенности питания, хронический стресс, 
малоподвижный образ жизни, дефицит витамина D, изменение циркадных ритмов. У людей с генетической предрасположенностью 
происходят нарушение иммунорегуляции и активация иммунного ответа к антигенам собственной кишечной микрофлоры под влиянием вышеуказанных факторов окружающей среды и образа жизни.

Утрата биоразнообразия:
современные санитарные технологии, 
очистка воды, искусственное 
вскармливание

АУТОИММУННАЯ
ПАТОЛОГИЯ

Современное качество жизни:
хронический стресс, недостаток 
витамина D, малоподвижный образ 
жизни, изменение циркадных ритмов

Медицинские факторы:
прием антибиотиков,  прием 
нестероидных противовоспалительных 
препаратов

Питание:
моносахариды и трансжиры, 
консерванты и малое потребление 
клетчатки

ГЕНЕТИЧЕСКИЕ
ФАКТОРЫ

ИСТОЩЕНИЕ
БИОМА

ТРИГГЕРЫ
инфекция,
антигены
окружающей
среды

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

нию числа резидентной флоры, увеличению количества 
условно-патогенных и патогенных микроорганизмов. Эта 
концепция получила название «теория истощения биома» при ЯК (рис. 2). Изучив литературные источники, 
мы пришли к выводу, что у больных ЯК отмечается снижение диверсификации кишечной микробиоты: уменьшение доли противовоспалительных микроорганизмов, 
синтезирующих КЦЖК, таких как Firmicutes, и увеличение доли «патобионтов», к которым относится тип 
Proteobacteria. Внутри филума Firmicutes изменяется пропорциональное соотношение: снижение Roseburia и Faecalibacterium семейств Ruminococcacceae и Lachnospiraceae, 
повышение содержания Ruminococcus gnavus. Внутри филума Proteobacteria отмечаются увеличение содержания 
факультативных анаэробов Enterobacteraceae, Esherichia 
coli, а также сульфатредуцирующих бактерий Desulfovibrio 
и, как следствие, избыточное количество сероводорода, 
что негативно влияет на пролиферацию, апоптоз и дифференцировку эпителиальных клеток толстой кишки. 

Совокупность факторов агрессии — нарушение состава 
кишечного микробиома, наличие агрессивных кишечных 
метаболитов — приводит к нарушению проницаемости слизистой оболочки кишки, снижению ее барьерной функции, которая в норме определяется состоянием 
плотных межклеточных контактов за счет клаудинов, 
а также количеством и качеством муцина, защищающего эпителий. По причине дефектов слизистой оболочки 
в более глубокие слои стенки кишки могут проникать 
пищевые и бактериальные агенты, которые затем стимулируют развитие воспалительных и иммунных реакций 
[63]. При ЯК воспаление опосредовано клетками Th1, 
Th2 и Th17 с участием ИЛ-4, ИЛ-5, ИЛ-6, ИЛ-13, ИЛ-15, 
ИЛ-33, ФНО-α (Th2) и ИЛ-17, ИЛ-21, ИЛ-22 (Th17) [64].
Таким образом, в связи с растущими показателями 
заболеваемости ЯК во всем мире необходимо дальнейшее изучение этиологии и патогенеза этого заболевания 
для создания эффективных методов профилактики и возможности таргетной терапии. 

Рис. 2. Упрощенная схема этапов повреждения слизистой оболочки толстой кишки при язвенном колите 
В норме барьерная функция кишечника (Б) определяется состоянием плотных контактов эпителия, а также количеством и качеством 
муцина, защищающего эпителий. При ЯК комбинация генетических факторов и определенных факторов окружающей среды (А), 
обусловливающих повреждение структуры микробиоты кишечника и нарушение проницаемости слизистой оболочки кишки, влечет 
ухудшение барьерной функции кишечника (В). Первая линия иммунной защиты направлена на недопущение проникновения антигенов в слизистую оболочку и элиминацию чужеродных антигенов с последующей активацией антигенспецифического иммунного 
ответа. Врожденный иммунитет обеспечивает ответ через распознавание патоген- и микроб-ассоциированных молекулярных структур 
(PAMP, МАМР) и приводит к активации приобретенного иммунитета. Двумя главными системами паттерн-распознающих рецепторов 
являются Toll-подобные рецепторы (TLR) и молекулы NOD. При ВЗК в толстой кишке обнаруживаются клетки Панета как следствие 
повышенной потребности в противомикробной защите. В норме эти клетки присутствуют только в тонкой кишке. После презентации 
антигенов Т-хелперам и макрофагам происходит трансформация наивных Т-хелперов (Th0) в Т-хелперы первого и второго типа (Th1, 
Th2). Трансформация в Th1 сопровождается выработкой провоспалительных цитокинов, дифференцировка в Th2 способствует выработке противовоспалительных цитокинов. Многочисленные исследования последних лет свидетельствуют о значимости дисрегуляции 
иммунного ответа на эндогенные бактерии желудочно-кишечного тракта.

Комменсальная
микробиота
Изменение количественного и качественного 
состава микробиоты («изменение биома»)

НЕКОНТРОЛИРУЕМОЕ
ВОСПАЛЕНИЕ

MAMPs
MAMPs

TLR-1-9

PAMPs
PAMPs

Химический
барьер
Физический
барьер

Пищевые 
волокна

Сахар

Стресс

ИЛ-1
ИЛ-17
ИЛ-2
ИЛ-8
ИЛ-4

ИЛ-6
ИЛ-1
ИЛ-12
ИЛ-10

Дисбаланс

ИЛ-13

ИФН-γ
ТФР-β
ФНО-α

Генетическая
предрасположенность

Иммунологический
барьер

КЛЕТКИ
ПАНЕТА

Б
В

А

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

Дополнительная информация

Источник финансирования. Публикация подготовлена 
ФГБОУ ВО «Омский государственный медицинский 
университет» Минздрава России за счет финансирования 
по гранту Президента РФ для государственной поддержки ведущих научных школ (НШ-2558.2020.7) (соглашение № 075-15-2020-036 от 17 марта 2020 г.) «Разработка 
технологии здоровьесбережения коморбидного больного 
гастроэнтерологического профиля на основе контроля 
приверженности».

Конфликт интересов. Авторы данной статьи подтвердили 
отсутствие конфликта интересов, о котором необходимо 
сообщить.
Участие авторов. М.А. Ливзан — концепция и дизайн 
исследования, редактирование статьи; Г.Р. Бикбавова — концепция и дизайн исследования, написание текста. Все авторы внесли существенный вклад 
в проведение исследования и подготовку статьи, 
прочли и одобрили финальную версию перед публикацией.

1. 
Ramos GP, Papadakis KA. Mechanisms of Disease: Inflammatory Bowel Diseases. Mayo Clin. Proc. 2019;94(1):155–165. doi: 
https://doi.org/10.1016/j.mayocp.2018.09.013
2. Ungaro 
R, 
Mehandru 
S, 
Allen 
PB, 
et 
al. 
Ulcerative 
colitis. 
Lancet. 
2017;389(10080):1756–1770. 
doi: 
https://doi.org/10.1016/s0140-6736(16)32126-2
3. The global, regional, and national burden of inflammatory 
bowel disease in 195 countries and territories, 1990–2017: a 
systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2017. 
Lancet. Gastroenterology & Hepatology. 2020;5(1):17–30. doi: 
https://doi.org/10.1016/S2468-1253(19)30333-4
4. Shouval 
DS, 
Rufo 
PA. 
The 
role 
of 
environmental factors in the pathogenesis of inflammatory bowel diseases: a review. JAMA Pediatr. 2017;171:999–1005. doi: 
https://doi.org/10.1001/jamapediatrics.2017.2571
5. 
Kaplan GG, Ng SC. Understanding and preventing the global increase 
of inflammatory bowel disease. Gastroenterology. 2017;152(2):313–
321. doi: https://doi.org/10.1053/j.gastro.2016.10.020
6. Ng SC. Epidemiology of inflammatory bowel disease: focus on 
Asia. Best Pract Res Clin Gastroenterol. 2014;28(3):363–372. doi: 
https://doi.org/10.1016/j.bpg.2014.04.003
7. 
Kaplan GG. The global burden of IBD: From 2015 to 2025. 
Nat Rev. Gastroenterol Hepatol. 2015;12(12):720–727. doi: 
https://doi.org/10.1038/nrgastro.2015.150
8. Бикбавова Г.Р., Ливзан М.А., Совалкин В.И., и др. Влияние 
особенностей современного образа жизни на возникновение 
язвенного колита // Архив внутренней медицины. — 2019. — 
№ 3. — С. 188–194. [Bikbavova GR, Livzan MA, Sovalkin VI, 
et al. Modern lifestyle and its impact on the ulcerative colitis incidence. Archiv Vnutrennei Medicini. 2019;(3):188–194. (In Russ.)]. 
doi: https://doi.org/10.20514/2226-6704-2019-9-3-188-193
9. Kvasnovsky CL, Aujla U, Bjarnason I. Nonsteroidal antiinflammatory drugs and exacerbations of inflammatory bowel disease. Scand J Gastroenterol. 2015;50(3):255–263. doi: 
https://doi.org/10.3109/00365521.2014.966753
10. Cornish JA, Tan E, Simillis C, et al. The risk of oral contraceptives in the etiology of inflammatory bowel disease: a 
meta-analysis. Am J Gastroenterol. 2008;103(9):2394–2400. doi: 
https://doi.org/10.1111/j.1572-0241.2008.02064.x
11. Hviid A, Svanstrom H, Frisch M. Antibiotic use and inflammatory bowel diseases in childhood. Gut. 2011;60(1):49–54. doi: 
https://doi.org/10.1136/gut.2010.219683
12. Alhusayen RO, Juurlink DN, Mamdani MM, et al. Isotretinoinuse and the risk of inflammatory bowel disease: a populationbased cohort study. J Invest Dermatol. 2013;133(4):907–912. doi: 
https://doi.org/10.1038/jid.2012.387
13. Khalili H, Huang ES, Ananthakrishnan AN, et al. Geographical variation 
and incidence of inflammatory bowel disease among US women. Gut. 
2012;61(12):1686–1692. doi: https://doi.org/10.1136/gutjnl-2011-301574
14. Burke 
KE, 
Boumitri 
C, 
Ananthakrishnan 
AN. 
Modifiable 
environmental 
factors 
in 
inflammatory bowel disease. Cur Gastroenterol Rep. 2017;19(5):21. 
doi: https://doi.org/10.1007/s11894-017-0562-0
15. Sasaki M, Klapproth J-MA. The Role of Bacteria in the Pathogenesis of Ulcerative Colitis. J Signal Transduct. 2012;2012:704953. doi: 
https://doi.org/10.1155/2012/70495

ЛИТЕРАТУРА

16. Galley JD, Nelson MC, Yu Z, et al. Exposure to a social stressor disrupts the community structure of the colonic mucosaassociated microbiota. BMC Microbiol. 2014;14:189. doi: 
https://doi.org/10.1186/1471-2180-14-189
17. Бикбавова Г.Р., Ливзан М.А., Совалкин В.И., и др. Психологический стресс — фактор риска развития язвенного колита? // Доказательная гастроэнтерология. — 2019. — Т.  8.  — 
№ 2. — С. 37–42. [Bikbavova GR., Livzan MA, Sovalkin VI, 
et al. Is psychological stress a risk factor for ulcerative colitis? 
Dokazatel’naya Gastroenterologia. 2019;8(2):37–42. (In Russ.)]. doi: 
https://doi.org/10.17116/dokgastro2019802137
18. Mukhtar K, Nawaz H, Abid S. Functional gastrointestinal disorders 
and gut-brain axis: What does the future hold? Wolrd J. Gastroenterol. 2019;25(5):552–566. doi: https://doi.org/10.3748/wjg.v25.i5.552
19. Brzozowski B, Mazur-Bialy A, Pajdo R, et al. Mechanisms by which Stress Affects the Experimental and Clinical Inflammatory Bowel Disease (IBD): Role of Brain-Gut 
Axis. 
Cur 
Neuropharmacol. 
2016;14(8);892–900. 
doi: 
https://doi.org/10.2174/1570159x14666160404124127
20. Uniken VW, Voskuil MD, Dijkstra G, et al. The genetic background of inflammatory bowel disease: from correlation to causality. J Pathol. 2017;241(2):146–58. doi: 
https://doi.org/10.1002/path.4817
21. Childers RE, Eluri S, Vazquez C, et al. Family history of inflammatory bowel disease among patients with ulcerative colitis: a systematic review and meta-analysis. Crohns Colitis. 2014;8(11):1480–1497. 
doi: https://doi.org/10.1016/j.crohns.2014.05.008
22. Khalif I, Shapina M. Inflammatory bowel disease treatment in Eastern Europe: current status, challenges and 
needs. Curr Opin Gastroenterol. 2017;33(4):230–233. doi: 
https://doi.org/10.1097/mog.0000000000000370
23. Ursell L, Haiser HJ, Van Treuren W, et al. The intestinal 
metabolome: 
an 
intersection 
between 
microbiota 
and 
host. 
Gastroenterol. 
2014;146(6):1470–1476. 
doi: 
https://doi.org/10.1053/j.gastro.2014.03.001
24. Almeida A, Mitchell AL, Boland M, et al. A new genomic blueprint 
of the human gut microbiota. Nature. 2019;568(7753):499–504. doi: 
https://doi.org/10.1099/acmi.ac2019.po0041
25. Kivity S, Agmon-Levin N, Blank M, et al. Infections and autoimmunity are friends or foes? Trends Immunol. 2009;30(8):409–414. 
doi: https://doi.org/10.1016/j.it.2009.05.005
26. Strachan DP, Taylor EM, Carpenter RG. Family structure, neonatal infection, and hay fever in adolescence. Arch Dis Child. 
1996;74(5):422–426. doi: https://doi.org/10.1136/adc.74.5.422
27. Holick MF. Vitamin D deficiency. N Engl J Med. 2007;357:266–281. 
doi: https://doi.org/10.1056/nejmra070553
28. Sekirov I, Russell SL, Antunes LC, Finlay BB. Gut microbiota in health and disease. Physiol Rev. 2010;90(3):859–904. doi: 
10.1152/physrev.00045.2009
29. Jandhyala SM, Talukdar R, Subramanyam C, et al. Role of the normal gut microbiota. World J Gastroenterol. 2015;21(29):8787–8803. 
doi: https://doi.org/10.3748/wjg.v21.i29.8787
30. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Lochs H, Hale LP. Spatial organization of bacterial flora in normal and inflamed intestine: a fluorescence in situ hybridization study in mice. World J Gastroenterol. 
2005;11(8):1131–1140. doi: https://doi.org/10.3748/wjg.v11.i8.1131

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

The article is licensed by CC BY-NC-ND 4.0 International Licensee
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

31. Aleksandrova K, Romero-Mosquera B, Hernandez V. Diet. Gut 
microbiome and epigenetics: Emerging links with inflammatory 
bowel diseases and prospects for management and prevention. 
Nutrients. 2017;9(9):962. doi: https://doi.org/10.3390/nu9090962
32. Мазанкова Л.Н., Рыбальченко О.В., Николаева И.В. Микродисбиоз и эндогенные инфекции: руководство для врачей. — М.: 
ГЭОТАР-Медиа, 2018. [Mazankova LN, Pybalchenko OV, Nikolaeva IV. Microdisbioz i endogennie infekcii: rukovodstvo dlya vrachei. 
Moscow, GEOTAR-Media; 2018 (In Russ.)].
33. Andoh A. Physiological role of gut microbiota for maintaining 
human 
health. 
Digestion. 
2016;93(3):176–181. 
doi: 
https://doi.org/10.1159/000444066
34. Morrison DJ, Preston T. Formation of short chain fatty acids by the 
gut microbiota and their impact on human metabolism. Gut Microbes. 
2016;7(3):189–200. doi: https://doi.org/10.1080/19490976.2015.1134082
35. Kim S, Kim JH, Park BO, Kwak YS. Perspectives on the therapeutic 
potential of short-chain fatty acid receptors. BMB Rep. 2014;47(3):173–
178. doi: https://doi.org/10.1016/j.mayocp.2018.09.013
36. Qin J, Li R, Raes J, Arumugam M, et al. A human gut microbial 
gene catalogue established by metagenomic sequencing. Nature. 
2010;464:59–65. doi: https://doi.org/10.1038/nature0882
37. Arumugam M, Raes J, Pelletier E, et al. Enterotypes of the 
human gut microbiome. Nature. 2011;473(7346):174–180. doi: 
https://doi.org/10.1038/nature09944
38. Arora T, Bäckhed F. The gut microbiota and metabolic disease: current understanding and future perspectives. J Intern Med. 
2016;280(4):339–349. doi: https://doi.org/10.1111/joim.12508
39. Koren O, Knights D, Gonzalez A, et al. A Guide to Enterotypes 
across the Human Body: Meta-Analysis of Microbial Community Structures in Human Microbiome Datasets. PLoS Comput Biol. 
2013;9(1):e1002863. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1002863
40. Wu GD, Chen J, Homann C, et al. Linking long-term dietary patterns with gut microbial enterotypes. Science. 2011;334(6052):105–
108. doi: https://doi.org/10.1126/science.1208344
41. De Filippo C, Cavalieri D, Di Paola M, et al. Impact of diet in shaping gut microbiotarevealed by a comparative study in children from 
Europe and rural Africa. Proc Natl Acad Sci USA. 2010;107(33):14691–
14696. doi: https://doi.org/10.1073/pnas.1005963107.
42. Khalili H, Chan SSM, Lochhead P, et al. The role of diet in the aetiopathogenesis of inflammatory bowel disease. Nat. Rev. Gastroenterol. 
Hepatol. 2018;15(9):525–535. doi: 10.1038/s41575-018-0022-9
43. Gentile CL, Weir TL. The gut microbiota at the intersection of 
diet and human health. Science. 2018;362(6416):776–780. doi: 
https://doi.org/10.1126/science.aau5812
44. Vangay P, Johnson AJ, Ward TL, et al. US immigration westernizes the human gut microbiome. Cell. 2018;175(4):962–972. doi: 
https://doi.org/10.1016/j.cell.2018.10.029
45. Вялов С.С. Нарушение проницаемости слизистой оболочки 
как фактор патогенеза функциональных нарушений желудочно-кишечного тракта: обоснование и возможности коррекции // Consilium Medicum. — 2018. — Т. 20. — № 12. — С. 99–104. 
[Vialov SS. Mucosal permeability disturbances as a pathogenesis factor of gastrointestinal tract functional disorders: rationale and correction possibilities. Consilium Medicum. 2018;20(12):99–104. (In Russ.)]. doi: 
https://doi.org/10.26442/20751753.2018.12.180062
46. Lozupone CA, Stombaugh J, Gonzalez A, et al. Meta-analyses of 
studies of the human microbiota. Genome Res. 2013;23(10):1704–
1714. doi: https://doi.org/10.1101/gr.151803.112
47. Kriss M, Hazleton KZ, Nusbacher NM, et al. Low diversity gut microbiota dysbiosis: drivers, functional implications and recovery. Curr Opin 
Microbiol. 2018;44:34–40. doi: https://doi.org/10.1016/j.mib.2018.07.003

48. Blaser MJ, Falkow S. What are the consequences of the disappearing human microbiota? Nat Rev Microbiol. 2009;7(12):887–894. 
doi: https://doi.org/10.1038/nrmicro2245
49. De Souza HS, Fiocchi C. Immunopathogenesis of IBD: Current 
state of the art. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2016;13(1):13–27. 
doi: https://doi.org/10.1038/nrgastro.2015.186
50. Hall AB, Yassour M, Sauk J, et al. A novel Ruminococcus gnavus 
clade enriched in inflammatory bowel disease patients. Genome Med. 
2017;9(1):103. doi: https://doi.org/10.1186/s13073-017-0490-5
51. Henke MT, Kenny DJ, Cassilly CD, et al. Ruminococcus gnavus, a member of the human gut microbiome associated with Crohn’s disease, produces an inflammatory polysaccharide. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116(26):12672–12677. doi: 
https://doi.org/10.1073/pnas.1904099116
52. Yang G. Hydrogen sulfide in cell survival: A double-edged 
sword. Expert Rev Clin Pharmacol. 2011;4(1):33–47. doi: 
https://doi.org/10.1586/ecp.10.131
53. Barton LL, Ritz NL, Fauque GD, Lin H.C. Sulfur Cycling and 
the Intestinal Microbiome. Dig Dis Sci. 2017;62(9):2241–2257. doi: 
https://doi.org/10.1007/s10620-017-4689-5
54. Anantharaman K, Hausmann B, Jungbluth SP, et al. 
Expanded diversity of microbial groups that shape the dissimilatory sulfur cycle. ISME J. 2018;12(7):1715–1728. doi: 
https://doi.org/10.1038/s41396-018-0078-0
55. Nagao-Kitamoto H, Kitamoto S, Kuffa P, Kamada N. Pathogenic 
role of the gut microbiota in gastrointestinal diseases. Intest Res. 
2016;14(2):127–138. doi: https://doi.org/10.5217/ir.2016.14.2.127
56. Iszatt N, Janssen S, Lenters V, et al. Environmental toxicants in 
breast milk of Norwegian mothers and gut bacteria composition and 
metabolites in their infants at 1 month. Microbiome. 2019;7(1):34. 
doi: https://doi.org/10.1186/s40168-019-0645-2
57. Morgan XC, Tickle TL, Sokol H, et al. Dysfunction of the intestinal 
microbiome in inflammatory bowel disease and treatment. Genome 
Biol. 2012;13(9):R79. doi: https://doi.org/10.1186/gb-2012-13- 9-r79
58. Zeng MY, Inohara N, Nuñez G. Mechanisms of inflammation-driven bacterial dysbiosis in the gut. Mucosal Immunol. 2017;10(1):18–
26. doi: https://doi.org/10.1038/mi.2016.75
59. Food Availability (Per Capita) Data System (Table: Sugar and 
sweeteners) [updated 2019 Aug 26; cited 2019 May 6]. Available 
from: https://www.ers.usda.gov/data-products/food-availabilityper-capita-data-system
60. Laffin M, Fedorak R, Zalasky A, et al. A high-sugar diet rapidly enhances susceptibility to colitis via depletion of luminal 
short-chain fatty acids in mice. Sci Rep. 2019;9(1):12294. doi: 
10.1038/s41598-019-48749-2
61. Martinez-Medina M, Garcia-Gil LJ. Escherichia coli in chronic 
inflammatory bowel diseases: An update on adherent invasive 
Escherichia coli pathogenicity. World J Gastrointest Pathophysiol. 
2014;5(3):213–227. doi: https://doi.org/10.4291/wjgp.v5.i3.213
62. Gonze D, Coyte KZ, Lahti L, Faust K. Microbial communities 
as dynamical systems. Curr Opin Microbiol. 2018;44:41–49. doi: 
https://doi.org/10.1016/j.mib.2018.07.004
63. Макейкина М.А., Ливзан М.А. Генетические прогностические факторы течения неспецифического язвенного колита // Практическая медицина. — 2012. — Т. 9. — № 65. — 
С. 133–136. [Makeikina MA, Livzan MA. Genetic prognostic 
factors of course of nonspecific ulcerative colitis. Prakticheskaya 
medicina. 2012;9(65):133–136. (In Russ.)]
64. Neurath 
MF. 
Cytokines 
in 
inflammatory 
bowel disease. Nat Rev Immunol. 2014;14(5):329–342. doi: 
https://doi.org/10.1038/nri3661

КОНТАКТНАЯ ИНфОРМАЦИЯ

Бикбавова Галия Равильевна, к.м.н., доцент [Galiya R. Bikbavova, MD, Associate Professor]; адрес: 644099, Омск, 
ул. Ленина, д. 12 [address: 12 Lenina str., 644099, Omsk, Russia]; e-mail: galiya1976@mail.ru, SPIN-код: 6103-6690, 
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-9252-9152 

Ливзан Мария Анатольевна, д.м.н., профессор [Maria A. Livzan, MD, Professor]; e-mail: mlivzan@yandex.ru, 
SPIN-код: 1961-4082, ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6581-7017

Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2020;75(6):577–584.

Вестник РАМН. — 2020. — Т. 75. — № 6. — С. 577–584.

REVIEW

НАУЧНЫЙ ОБЗОР