Морфогенез растений и его регуляция. Часть 1: Фоторегуляция морфогенеза растений

МИНИСТЕРСТВО ОБРАЗОВАНИЯ И НАУКИ 
РОССИЙСКОЙ ФЕДЕРАЦИИ 
НАЦИОНАЛЬНЫЙ ИССЛЕДОВАТЕЛЬСКИЙ 
ТОМСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ 
 
 
 
 
 
И.Ф. Головацкая 
 
 
МОРФОГЕНЕЗ РАСТЕНИЙ  
И ЕГО РЕГУЛЯЦИЯ 
 
Часть 1 
Фоторегуляция морфогенеза растений 
 
Учебное пособие 
 
Допущено Учебно-методическим объединением 
по классическому университетскому образованию в качестве учебного пособия 
для студентов высших учебных заведений, обучающихся  
по направлению 06.03.01 и 06.04.01 «Биология»  
 
 
Томск 
Издательский Дом Томского государственного университета 
2016 

УДК 581.143.01/.07:577.175.1 
ББК 28.57 
       Г61 
 
Головацкая И.Ф. 
Г61 
Морфогенез растений и его регуляция. Часть 1: Фоторегуляция 
морфогенеза растений : учеб. пособие. – Томск : Издательский  
Дом Томского государственного университета, 2016. – 172 с. 
 
ISBN 978-5-94621-533-6 
 
Учебное пособие включает сведения об основах формообразования 
растений и регулирования его экзогенными и эндогенными факторами. 
Особое внимание уделено выяснению путей и механизмов регуляции 
морфогенеза в разных световых условиях (часть 1) и их зависимости от 
функционирования генетической (части 1 и 2) и гормональной систем регуляции (часть 2) растений. В конце пособия приведены практические работы, список принятых сокращений и словарь основных терминов. В конце каждого параграфа предложены вопросы для самоконтроля. 
Для бакалавров, магистров и аспирантов биологических, сельскохозяйственных и педагогических вузов по направлению подготовки «Биология», слушателей ФПК. 
 
УДК 581.143.01/.07:577.175.1 
ББК 28.57 
 
 
Рецензенты: 
Л.Н. Меняйло, доктор биологических наук, профессор  
Сибирского федерального университета; 
А.С. Минич, доктор биологических наук, профессор  
Томского государственного педагогического университета 
 
 
 
 
 
ISBN 978-5-94621-533-6 
© Головацкая И.Ф., 2016 
© Томский государственный университет, 2016 

ОГЛАВЛЕНИЕ 
 
Введение ..........................................................................................
 
1. Морфогенез в процессе развития растений ............................
1.1. Пролиферация клеток растений и ее регуляторы ..........
1.1.1. Механизмы регуляции клеточного цикла ...............
1.2. Растяжение клеточных стенок в процессе роста  
и морфогенеза растений ...........................................................
1.3. Полярность в процессе морфогенеза растений ..............
1.4. Эмбриогенез растений ......................................................
1.5. Меристема корня растений ..............................................
1.5.1. Формирование корневых волосков ..........................
1.6. Меристема побега растений .............................................
1.6.1. Инициация примордия и формирование листа .......
1.6.2. Инициация примордиев и формирование цветка ...
1.7. Прорастание семян растений ...........................................
1.8. Динамика роста растений. Кривая роста ........................
 
2. Программы морфогенеза растений ..........................................

2.1. Общая характеристика темнового  
и светового пути развития .......................................................
2.2. Регулируемые светом реакции растений ........................
2.2.1. Формирование новых типов клеток растений ........
2.2.2. Распрямление крючка гипокотиля  
и раскрытие семядолей ........................................................
2.2.3. Рост и развитие семядоли ..........................................
2.2.4. Ингибирование удлинения гипокотиля ...................
2.2.5. Фототропизм растений ..............................................
2.2.6. Развитие пластид ........................................................
2.3. Различия морфогенеза однодольных  
и двудольных растений в темноте и на свету ........................

 

5

7
7
8

11
17
20
26
36
38
40
51
55
59

63

63
65
66

67
67
68
68
69

70

3. Фоторегуляция процессов роста и развития растений ..........
3.1. Роль селективного света  
в фотоморфогенезе растений ...................................................
3.2. Фоторецепторы, регулирующие фотоморфогенез  
растений .....................................................................................
3.2.1. Регуляторные рецепторы красного  
и дальнего красного света в растении ................................
3.2.2. Регуляторные рецепторы синего света  
в растении ..............................................................................
3.2.3. Регуляторные рецепторы синего и красного  
света в растении ....................................................................
3.2.4. Фоторецепторы зеленого света в растении .............
3.2.5. Регуляторные рецепторы УФ-В в растении ............
3.3. Роль фоторецепторов в регуляции  
фотоморфогенеза растений ......................................................

3.3.1. Регуляция прорастания семян ...................................
3.3.2. Регуляция роста и развития семядоли .....................
3.3.3. Регуляция удлинения гипокотиля ............................
3.3.4. Регуляция фототропизма растений ..........................
3.3.5. Регуляция «синдрома избегания тени» ....................

3.4. Трансдукция светового сигнала в растении ...................
 
4. Практические работы ................................................................
4.1. Расчет интенсивности света в эксперименте .................
4.2. Преобразование распределения мощности света  
в распределение числа фотонов .............................................
4.3.  Программа «STRING 10» в решении  
практических задач ...................................................................

 
Словарь основных терминов ........................................................
 
Список приянтых сокращений .....................................................
 
Список литературных источников, использованных  
при подготовке иллюстраций ......................................................

 
Рекомендуемая литература ...........................................................

 
 

76

76

90

92

98

104
105
109

111
111
113
113
117
119
121

137
137

138

139

140

163

168

169

 

ВВЕДЕНИЕ 
 
Растения, ведущие прикрепленный образ жизни, постоянно 
подвергаются воздействию большого числа внешних факторов. 
Именно внешние факторы играют важную роль в формообразовании растений, в выборе ими программы развития. Интерес к изучению морфогенеза (формообразования) растений возникает в связи с особенностями их строения и развития в отличие от животных 
организмов. Например, структура эмбриона животных схожа со 
взрослым организмом. У растений, в противоположность животному организму, в процессе эмбриогенеза формируется менее 
сложная структура, проросток, а в процессе более позднего онтогенеза за счет функционирования апикальных меристем воспроизводится морфология взрослого растения. 
Простота строения проростков позволяет им на ранних стадиях 
развития более гибко приспосабливаться к условиям окружающей 
среды. Особенности строения растительных клеток накладывают 
отпечаток на дифференцировку и морфогенез растений в целом. 
Наличие жесткой клеточной стенки обусловливает отсутствие 
миграции клеток в процессе роста и развития растений, вызывая 
жесткую пространственную детерминацию клеток, модульное 
(метамерное) протекание морфогенеза растений в течение всей 
жизни с образованием большого числа органов, проявление способности к вегетативному размножению (открытый морфогенез). 
Среди внешних факторов важную роль играет свет, поскольку 
он является источником энергии для фотосинтеза и сигналом, регулирующим жизнедеятельность растений. Выполняя регуляторную роль, свет изменяет функционирование систем эндогенной 
регуляции. Последние обеспечивают адекватную реакцию растений на условия освещения, реализуя соответствующие программы 
развития (деэтиоляцию, фотоморфогенез, фототропизм, избегание 
тени и др.). В систему фоторегуляции входят рецепторы и трансдукторы светового сигнала. Действие света начинается с поглоще

ния его специфическими сенсорными пигментами. Изменения их 
конформации (фитохром) или окислительно-восстановительного 
статуса (криптохромы) запускают механизмы трансдукции светового сигнала в клетке. После поглощения трансформированный 
световой сигнал передается с усилением по компонентам сети на 
уровне мембран, цитозоля и генома. Восприятие светового сигнала 
фоторецептором сопряжено с изменениями ионных потоков через 
клеточные мембраны, фосфорилированием мембранных белков, 
активацией цитозольных компонентов, экспрессией генов COP, 
DET, FUS и других, продукты которых участвуют в регуляции 
морфогенеза.  
Среди регуляторных систем, координирующих процессы на 
тканевом и организменном уровнях, можно назвать фитогормональную систему. Факты изменения уровня отдельных групп фитогормонов на селективном свету и возможности фитогормонов 
вызывать в темноте световые реакции позволяют отнести их к 
промежуточным трансдукторам светового сигнала. К настоящему 
времени получено много данных относительно факторов, влияющих на рост и развитие растений, что важно для понимания проблем морфогенеза растений. 
В данном учебном пособии рассматриваются основные этапы 
онтогенеза растений, современные представления о световой 
(часть 1), генетической (части 1 и 2) и гормональной (часть 2) системах регулирования морфогенеза. Приводятся данные, полученные отечественными и зарубежными исследователями, автором 
учебного пособия и сотрудниками кафедры физиологии растений 
и биотехнологии Национального исследовательского Томского 
государственного университета. Показана роль красного (КС), синего (СС) и зеленого света (ЗС) в регуляции процессов. Обсуждаются механизм действия ЗС на рост и развитие растений, природа 
фоторецептора ЗС. Показано действие экзогенных и эндогенных 
фитогормонов на светозависимое развитие растений. Представленные сведения позволяют расширить понимание фоторегуляторных и фотобиологических процессов, а также развитие световой технологии культуры растений. 

1. МОРФОГЕНЕЗ В ПРОЦЕССЕ  
РАЗВИТИЯ РАСТЕНИЙ 
 

Формообразование (морфогенез) растения связано с процесса
ми роста и развития растений, характеризующимися специфическими анатомо-морфологическими и физиологическими изменениями на различных стадиях онтогенеза (индивидуального развития растений).  

Рост растений можно определить как необратимый процесс 

увеличения размеров и биомассы, часто связанный с новообразованием структур. Рост является результатом согласованного взаимодействия многочисленных физиолого-биохимических процессов и поэтому наилучшим образом характеризует физиологическое 
состояние растения. Рост как интегральный процесс является одним из ведущих в реализации наследственной программы организма, обеспечивая его вегетативный и генеративный морфогенез 
(формообразование, возникновение и развитие органов, систем и 
частей тела организмов) в процессе онтогенеза.  

В процессе развития происходят количественные и качествен
ные изменения, повышающие уровни сложности организации организма. Развитие включает в себя процессы роста, дифференцировки и формообразования тканей и органов, находящиеся между 
собой в тесной взаимосвязи и взаимозависимости и изменяющиеся 
в соответствии с действием факторов внешней среды. 

1.1. Пролиферация клеток растений и ее регуляторы 

В отличие от животных, рост растений, происходящий в тече
ние всей жизни растительного организма, – постэмбриональный 
непрерывный процесс, основанный на делении клеток и увеличении их размеров. Однако применительно к растениям целесооб

разнее рассматривать не просто регуляцию деления клеток, а говорить о клеточной пролиферации, включающей в себя контроль 
собственно митотического цикла, а также программируемый выход из цикла и его реактивацию. Безусловно, различные варианты 
реализации клеточного цикла (эндомитоз, эндоредупликация и др.) 
вместе с дифференциацией и гибелью клеток – факторы, определяющие рост и развитие растений. Эти процессы, рассматриваемые на клеточном уровне, должны быть связаны с определенными 
онтогенетическими программами. 

1.1.1. Механизмы регуляции клеточного цикла 

У растений, как у всех эукариот, процесс клеточного деления 

включает фазы репликации и сегрегации ДНК: S-фаза (S) и митоз 
(М). Между ними имеются два интервала G1 и G2: G1 – промежуток между М- и S-фазами, a G2 – между S- и М-фазами. Для того 
чтобы каждая дочерняя клетка получила одинаковый набор 
наследственного материала, необходимо контролировать G1/S- и 
G2/М-переходы. Основными регуляторами, обеспечивающими эти 
переходы у растений, как и у других организмов, являются 
Сер/Тре циклин-зависимые протеинкиназы (CDK), которые активируются в результате связывания с регуляторными белками циклинами (CYC) (табл. 1). 

У Arabidopsis CDK разделяют на семь классов (от А до G) на 

основании сходства последовательностей доменов связывания с 
CYC. У всех эукариот CDKA – главные регуляторы G1/S- и G2/Мпереходов (табл. 1, рис. 1), имеющие консервативный PSTAIREмотив связывания с CYC. 

Киназы класса CDKB, обнаруженные только у растений, связы
ваются с CYC при помощи PPTA/TLRE-мотива и работают почти 
исключительно при переходе G2/M. Представители CDKD и 
CDKF по структуре и функциям ближе протеинкиназам САК.  

В отличие от CDK, циклины функционируют практически ис
ключительно в делящихся клетках, а их количество меняется в хо

де клеточного цикла. У большинства циклинов имеются стоаминокислотная последовательность C-box (от Cyclin box), необходимая для связывания с CDK, а также последовательность D-box (от 
Destruction box), определяющая возможность убиквитинирования, 
ведущего к быстрой протеолитической деградации CYC. 

Т а б л и ц а  1 

Циклин-зависимые протеинкиназы (CDK) Arabidopsis и циклины,  

регулирующие клеточный цикл (Новикова и др., 2013) 

Регулятор 
Представитель семейства 
Фаза клеточного цикла 

CDK 

А 
1 
G1/S и G2 

В 
1;1 
G2/M 

В 
1;2 
G2/M 

В 
2;1 
G2 

В 
2;2 
G2 

Циклины 

А 
1;1/1;2 
Gl/S (G2/M) 

А 
2;1/2;2/2;3/2;4 
Gl/S (G2/M) 

А 
3;1/3;2/3;3/3;4 
Gl/S (G2/M) 

В 
1;1/1;2/1;3/1;4 
G2 или G2/M 

В 
2;1/2;2/2;3/2;4 
G2 или G2/M 

В 
3;1 
G2 или G2/M 

D 
1;1 
G0/G1/S 

D 
2;1 
G0/G1/S 

D 
3;1/3;2/3;3 
G0/G1/S 

D 
4;1/4;2 
G2/M 

D 
5;1 
G0/G1/S 

D 
6;1 
G0/G1/S 

D 
7;1 
G0/G1/S 

По сравнению с животными, имеющими 13 классов CYC (A-L и 

Т), набор CYC растений менее разнообразен; тем не менее, у 
Arabidopsis имеется 40 различных CYC.  

Циклины А и В называют митотическими (табл. 1), так как пик 

их экспрессии приходится, соответственно, на S/G2/M и G2/M, где 
функцию их партнеров выполняют CDKA и CDKB. Поскольку в 
молекулах CYCA и CYCB имеется D-box, то понятно, что эти цик

лины подвергаются убиквитин-зависимому протеолизу (§ 3.5, 
рис. 71). 

Главные регуляторы Gl/S-перехода – CYCD, имеющие в N
концевой области LXCX(D/E)-мотив связывания с белком RBR и 
PEST-мотив, обеспечивающий деградацию по протеасомному пути. Чаще всего партнерами CYCD являются CDKA и CDKB. 

Для успешного прохождение клеточного цикла необходимо, 

чтобы комплекс CDK-циклин находился в активном состоянии. 
Активность комплексов CDK-циклин регулируется группой белков, которые имеют общее название CKI. К этой группе относятся 
ICK, которые активны и при G1/S-, и при G2/M-пeреходах, хотя 
наиболее вероятно, что функционирование ICK необходимо для 
входа в S-фазу. Кроме того, у Arabidopsis имеется семь белков 
CKI, получивших название KRP (синоним ICK). Показано, что все 
KRP способны ингибировать киназную активность комплекса 
CYCD2-CDKA и CYCD2-CDKB, однако степень ингибирования 
зависит от того, какой из семи индивидуальных белков KRP задействован. Вполне вероятно, что KRP могут выполнять функцию 
негативных регуляторов как при G1/S-, так и G2/M-переходах. Однако, принимая во внимание различия в степени ингибирования 
активности киназ, ассоциированных с CYCD2, можно предположить, что каждый белок KRP имеет собственные функции в регуляции активности комплексов CDK–циклин.  

Регуляторами активности комплексов CDK–циклин могут быть 

протеинкиназы САК, которые осуществляют специфическую активацию CDK путем фосфорилирования консервативного остатка 
Тре160. Существенная роль САК как активатора комплексов CDKциклин приурочена к Gl/S-переходу. 

Известно, что функциональная активность CDK, обеспечиваю
щих G2/M-переход, находится под негативным контролем протеинкиназы WEE, тогда как протеинфосфатаза CDC25 является позитивным регулятором. У Arabidopsis WEE1 киназа может фосфорилировать Тир15 в CDKA;1, а в CDKD;1, CDKD;2 и CDKD;3 – 
Тир23/24. Эти данные согласуются с наблюдением о регуляции 
активности CDKA киназой WEE1 во время G2/М-перехода. 

Из рассмотренных данных очевидно, что фосфорилирование и дефосфорилирование белков, согласующиеся с биохимическими 
особенностями G1/S- и G2/М-переходов, – один из важнейших механизмов регуляции пролиферации клеток. 

Рис. 1. Ключевые участники регуляции клеточного цикла и точки  

их взаимодействия с фитогормонами (Новикова и др., 2013) 

(Гормональную регуляцию см. в части 2 пособия) 

1.2. Растяжение клеточных стенок в процессе роста 

и морфогенеза растений 

В регуляции растяжения клеток, ряда формообразовательных и 

деструктивных процессов участвуют ферменты трансгликозилаза 
и эндоглюканаза, а также экспансины. Экспансины – белки, которые были открыты в 1992 г. как медиаторы рН-зависимого растяжения первичных клеточных стенок. Экспансины делят на четыре семейства: экспансины А (ЕХРА, или α-экспансины), экспансины В (ЕХРВ, или β-экспансины), экспансиноподобные белки А 
(ЕХLА) и экспансиноподобные белки В (ЕХLВ). Поскольку экспансины не обнаружены у водорослей, полагают, что они возникли в период колонизации растениями суши. В каждом растении 

экспансины кодируются множеством генов. Полностью секвенированный геном A. thaliana содержит 36 генов экспансинов: 
26 ЕХРА, 6 ЕХРВ, 3 EXLA и 1 EXLB, а геном риса – 58 генов экспансинов: 34 ЕХРА, 19 ЕХРВ, 4 EXLA и 1 EXLB. 

Экспансины – небольшие консервативные щелочные белки (pI 

9,1–9,5 для ZmEXPB 1), полипептид которых состоит из 250–
270 аминокислотных остатков и может быть условно разделен на 
3 участка (рис. 2, а). 

N-концевой сигнальный домен (20–25 остатков аминокислот) 

пептида необходим для попадания белков в полость эндоплазматической сети и удаляется при поступлении белка в нее. Этот домен характерен для всех белков, поступающих в клеточную стенку 
посредством везикулярной секреции.  

Следующий за сигнальным пептидом домен состоит из 120–

135 аминокислотных остатков и включает серию консервативных 
остатков (восемь у ЕХРА, шесть у ЕХРВ), консервативный мотив 
Гис-Фен-Асп, а также небольшой участок, обогащенный остатками лизина и аргинина.  

С-концевой домен 2 состоит из 90–120 остатков аминокислот, 

отличительной особенностью которого является наличие четырех 
консервативных остатков триптофана.  

Зрелый белок с массой ~25–27 kDa состоит из двух доменов 

(рис. 2, б): амино-терминальный домен 1 длиной из ~120 остатков 
аминокислот имеет сходство с каталитическим доменом грибных 
эндоглюканаз семейства 45 (EG45-подобный домен) и карбокситерминальный домен 2 длиной из ~98 остатков аминокислот, который функционирует как связывающий полисахариды домен. Эти 
два домена формируют длинную открытую плоскую поверхность с 
полярными участками, которые связывают полисахарид водородными связями, и четырьмя ароматическими остатками, которые 
могут связывать кольца сахаров ван-дер-ваальсовскими силами. 

Так как у экспансинов не обнаружено ферментативной актив
ности и их действие на растяжимость клеточных стенок обратимо, 
они предположительно разрывают водородные связи между полисахаридами стенок (рис. 3), растянутых тургорным давлением.