Современное состояние фауны дигеней (Trematoda Digenea) брюхоногих моллюсков (Mollusca Gastropoda) в водных экосистемах Беларуси

УДК 576.895.943(476)

Акимова, Л. Н. Современное состояние фауны дигеней 

(Trematoda: Digenea) брюхоногих моллюсков (Mollusca: Gastropoda) в водных экосистемах Беларуси / Л. Н. Акимова. – Минск : 
Беларуская навука, 2016. – 243 с. – ISBN 978-985-08-2064-8.

В монографии приводятся результаты изучения водных брюхоногих мол
люсков как первых промежуточных хозяев дигеней на территории Беларуси. 
Обследовано на зараженность дигенеями 25 видов гастропод, у которых зарегистрирован 151 вид дигеней. Проанализирована фауна дигеней конкретных 
видов гастропод, показано различное участие последних в распространении 
трематодозной инвазии среди позвоночных животных. Дан анализ межгодовых и сезонных изменений зараженности гастропод дигенеями в озерных экосистемах. Представлены данные о роли конкретных видов гастропод в поддержании стабильного очага церкариоза на озере Нарочь.

Книга рассчитана на паразитологов, биологов общего, медицинского 

и ветеринарного профилей, а также сотрудников санитарно-эпидемиологических и ветеринарных служб.

Табл. 54. Ил. 48. Библиогр.: 319 назв.

Р е ц е н з е н т ы:

член-корреспондент НАН Беларуси В. П. Семенченко,
доктор биологических наук, профессор А. М. Субботин

ISBN 978-985-08-2064-8
© Акимова Л. Н., 2016
© Оформление. РУП «Издательский 
   дом «Беларуская навука», 2016

ОГЛАВЛЕНИЕ

Перечень условных обозначений ...............................................................  
6

Предисловие ....................................................................................................  
7

Глава 1. Аналитический обзор изученности дигеней (Trematoda
Digenea) на стадии церкарии на территории Европы ...........................  
10

1.1. Современная систематика подкласса Digenea ...............................  
10

1.2. Исследования церкарий на территории Европы ...........................  
16

1.3. Исследования церкарий на территории Беларуси ........................  
25

Глава 2. Материалы и методы исследований ..........................................  
31

2.1. Краткая характеристика объекта исследования ...........................  
31

2.2. Объем выполненной работы ...........................................................  
32

2.3. Методика сбора и паразитологического обследования моллюсков .......................................................................................................  
38

2.4. Методика обследования церкарий .................................................  
40

Глава 3. Таксономическая структура дигеней и их первых промежуточных хозяев в водных экосистемах Беларуси .....................................  
43

3.1. Таксономическая структура брюхоногих моллюсков ..................  
43

3.2. Таксономическая структура зарегистрированных видов дигеней ....  
48

Глава 4. Закономерности распределения дигеней среди брюхоногих 
моллюсков и оценка участия гастропод в их распространении на 
территории Беларуси ....................................................................................  
61

4.1. Оценка видового разнообразия дигеней и зараженности ими 
легочных гастропод .................................................................................  
63

4.1.1. Семейство Planorbidae Rafinesque, 1815 ...............................  
64

4.1.1.1. Рlanorbis planorbis Linnaeus, 1758 ...............................  
64

4.1.1.2. Planorbarius corneus Linnaeus, 1758 ...........................  
66

4.1.1.3. Anisus vortex Linnaeus, 1758 .........................................  
67

4.1.1.4. Bathyomphalus contortus Linnaeus, 1758 .....................  
68

4.1.1.5. Segmentina nitida Muller, 1774 .....................................  
69

4.1.1.6. Gyraulus albus Muller, 1774 ..........................................  
70

4.1.1.7. Ferrissia fragilis Tryon, 1863 .........................................  
70

4.1.2. Семейство Lymnaeidae Rafinesque, 1815 ..............................  
71

4.1.2.1. Lymnaea stagnalis Linnaeus, 1758 ................................  
71

4.1.2.2. Stagnicola palustris Muller, 1774/S. corvus Gmelin, 1791 ...................................................................................  
73

4.1.2.3. Radix ampla Hartmann, 1821 ........................................  
74

4.1.2.4. Radix auricularia Linnaeus, 1758 .................................  
75

4.1.2.5. Radix baltica Linnaeus, 1758 .........................................  
76

4.1.3. Семейство Acroloxidae Thiele, 1931 ......................................  
77

4.1.3.1. Acroloxus lacustris Linnaeus, 1758 ...............................  
77

4.1.4. Семейство Physidae Fitzinger, 1833 .......................................  
78

4.1.4.1. Physa fontinalis Linnaeus, 1758 .....................................  
78

4.1.4.2. Physella acuta Draparnaud, 1805 ..................................  
79

4.2. Оценка видового разнообразия дигеней и зараженности ими 
жаберных гастропод ................................................................................  
79

4.2.1. Семейство Bithyniidae Troschel, 1857 ...................................  
80

4.2.1.1. Bithynia tentaculata Linnaeus, 1758 ..............................  
80

4.2.1.2. Bithynia leachii Sheppard, 1823 / B. troschelii Paasch, 
1842 .............................................................................................  
81

4.2.2. Семейство Viviparidae Gray, 1847 .........................................  
83

4.2.2.1. Viviparus contectus Millet, 1813 ...................................  
83

4.2.2.2. Viviparus viviparus Linnaeus, 1758 ..............................  
84

4.2.3. Семейство Hydrobiidae Troschel, 1857 ..................................  
84

4.2.3.1. Lithoglyphus naticoides Pfeiffer, 1828 ..........................  
85

4.2.4. Семейство Valvatidae Gray, 1840 ...........................................  
85

4.2.4.1. Valvata piscinalis Muller, 1774 ......................................  
86

4.2.5. Семейство Amnicolidae Tryon, 1866 .....................................  
86

4.2.5.1. Marstoniopsis scholtzi Schmidt, 1856 ...........................  
86

4.2.6. Семейство Neritidae Lamarck, 1809 ......................................  
87

4.2.6.1. Theodoxus fluviatilis Linnaeus, 1758 ............................  
87

4.3. Сравнительная характеристика видового разнообразия дигеней 
и зараженности ими легочных и жаберных гастропод .......................  
87

4.4. Прогнозирование распределения зарегистрированных видов дигеней по классам позвоночных животных, выступающих в качестве 
дефинитивных хозяев ..............................................................................  
96

Глава 5. Закономерности зараженности гастропод дигенеями в водных экосистемах Беларуси ..........................................................................  
105

5.1. Закономерности зараженности гастропод дигенеями в озерных 
экосистемах Беларуси .............................................................................  
105

5.1.1. Оценка зараженности гастропод дигенеями в озерах 
с естественным температурным режимом ...................................  
106

5.1.2. Оценка зараженности гастропод дигенеями в водоемах- 
охладителях ......................................................................................  
118

5.1.3. Сравнительный анализ зараженности гастропод дигенеями на озерах с естественным температурным режимом и водоемах-охладителях .............................................................................  
123

5.2. Закономерности зараженности гастропод дигенеями семейства 
Schistosomatidae на примере озера Нарочь ...........................................  
125

5.2.1. Оценка межгодовых изменений зараженности гастропод 
дигенеями семейства Schistosomatidae ..........................................  
128

5.2.2. Оценка сезонных изменений зараженности гастропод 
дигенеями семейства Schistosomatidae ..........................................  
131

Заключение .....................................................................................................  
138

Приложение ....................................................................................................  
146

Литература ......................................................................................................  
221

ПЕРЕЧЕНЬ УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

Б. Старик – Барбаровский Старик
Б. Швакшты – Большие Швакшты
ГРЭС – государственная районная электростанция
НП – Национальный парк
ЭИ – экстенсивность инвазии
экз. – экземпляр
cf. (сокр. от лат. confer) – неподтвержденная идентификация
genus incertae sedis – систематическое положение рода не установлено
species incertae sedis – систематическое положение вида не установлено
sp. (сокр. от лат. species) – вид; используется после родового названия 

и обозначает, что таксон определен с точностью до рода

spp. (сокр. от лат. species) – виды; используется после родового названия
R2 – коэффициент достоверности аппроксимации
(…) – признак двойного цитирования; показывающий изменение система
тического положения ранга, при этом первоначальный автор ставится в круглые скобки

ПРЕДИСЛОВИЕ

Согласно современной систематике подкласс дигенеи (Digenea 

Carus, 1863) относится к классу Trematoda Rudolphi, 1808 (Keys.., 
2002) и объединяет около 18 000 видов (Olson, 2003), паразитирующих у беспозвоночных и позвоночных животных. Дигенеи 
являются наиболее многочисленным таксоном плоских червей 
(Platyhelminthes Gegenbauer, 1859). Они обладают сложными 
жизненными циклами со сменой нескольких партеногенетических и одного амфимиктного (в подавляющем большинстве гермафродитного) поколений, а также чередованием хозяев. Первым 
промежуточным хозяином дигеней служат беспозвоночные типа 
Mollusca Cuvier, 1795, в роли второго промежуточного хозяина 
(метацеркарного), при его наличии в жизненном цикле, выступают пойкилотермные животные. Дефинитивными хозяевами служат представители различных классов позвоночных животных.

Церкарии, являющиеся объектом наших исследований, пред
ставляют собой личиночную стадию амфимиктного поколения 
дигеней, которая формируется в партеногенетическом поколении, паразитирующем в моллюсках. Это свободноплавающая 
стадия, основная биологическая функция которой – внедрение 
в следующего хозяина для продолжения жизненного цикла.

Исторически сложилось, что наиболее изучена половозрелая 

стадия дигеней, паразитирующая у позвоночных животных. Это 
объясняется тем, что именно мариты часто вызывают серьезные 
заболевания – трематодозы, как у многих видов домашних и промысловых животных, так и у человека. Однако обследование только паразитофауны позвоночных животных не позволяет выявить 

пути циркуляции паразитов. Поэтому наряду с обследованием 
позвоночных на зараженность дигенеями важное значение имеет 
исследование промежуточных хозяев с целью обнаружения данных гельминтов. Поскольку моллюски являются облигатными 
промежуточными хозяевами для дигеней, то изучение встречаемости в них данных паразитов позволяет в короткие сроки установить все видовое разнообразие дигеней и прояснить паразитологическую обстановку в изучаемом регионе. Наличие инвазии 
дигенеями в моллюсках указывает на постоянное или периодическое присутствие в местах их обитания зараженных окончательных хозяев, а малая подвижность моллюсков способствует 
установлению конкретных участков на водоеме, посещаемых 
дефинитивными хозяевами. Таким образом, изучение фауны дигеней моллюсков достоверно отражает разнообразие данных паразитов в изучаемой экосистеме и позволяет прогнозировать 
круг потенциальных окончательных хозяев. Полученные сведения при исследованиях моллюсков на зараженность дигенеями 
позволяют составить представление об уровне биологической 
опасности водных объектов разного назначения, а также дают 
возможность выявить существующие очаги трематодозов, чтобы 
своевременно принять меры для снижения их активности.

Несмотря на то, что в настоящее время накоплен большой 

материал по мировой фауне дигеней на стадии церкарии, развивающихся с участием пресноводных моллюсков, их изученность 
на территории Республики Беларусь очень низкая. Первые исследования зараженности моллюсков дигенеями на территории 
Беларуси в основном касались видов паразитов, имеющих медико-ветеринарное значение. Среди них на стадии церкарии отмечены дигенеи следующих семейств: Sanguinicolidae Graff, 1907 – 
паразитирующих на стадии мариты в кровеносной системе рыб 
(Чечина, 1959), Fasciolidae Railliet, 1895 (Егоров, Бобкова, 1960), 
Dicrocoeliidae Odhner, 1911 (Бобкова и др., 1961) и Opisthorchiidae
Braun, 1901 (Линник, 1977) – паразитирующих на стадии мариты 
в печени гомойотермных животных, Paramphistomidae Fischoeder, 
1901 – паразитирующих на стадии мариты в пищеварительной 
системе крупного рогатого скота (Бобкова и др., 1961). На начало 

1980-х гг., по данным И. В. Меркушевой и А. Ф. Бобковой (1981), 
на территории Беларуси было зарегистрировано всего 18 видов 
церкарий. За последующие 30 лет список дигеней на данной стадии развития незначительно расширился. Выявленные виды зачастую были представлены под своими церкарными именами 
или были указаны по системе церкарий (Lühe, 1909), учитывающей только их морфотип, а не таксономическое положение. Некоторые виды идентифицированы только до уровня семейства. Об 
участии в жизненном цикле дигеней ряда видов водных брюхоногих моллюсков и их значении в формировании очагов трематодозной инвазии сведения в отечественной литературе отсутствуют, также нет данных о межгодовых и сезонных изменениях зараженности брюхоногих моллюсков дигенеями. Все вышесказанное 
и определило актуальность данных исследований.

Глава 1

АНАЛИТИЧЕСКИЙ ОБЗОР ИЗУЧЕННОСТИ ДИГЕНЕЙ

(TREMATODA DIGENEA) НА СТАДИИ ЦЕРКАРИИ 

НА ТЕРРИТОРИИ ЕВРОПЫ

1.1. Современная систематика подкласса Digenea

Расшифровка жизненных циклов дигеней – сложный про
цесс, так как предполагает множество экспериментов с участием различных групп животных в качестве промежуточных, дополнительных и дефинитивных хозяев. В связи с этим личиночные стадии дигеней на стадии церкарии на протяжении многих 
лет описывались самостоятельно и независимо от половозрелых 
стадий – марит. В результате возникли две независимые друг от 
друга системы – для марит и для их личиночных стадий – церкарий. Систематика дигеней, сложившаяся в первой половине 
XX в., была построена на изучении морфологии марит без учета 
особенностей жизненных циклов дигеней и морфологии церкарий. Позже были сделаны попытки пересмотреть систематику 
с учетом морфологии личиночных стадий (La Rue, 1957; Odening, 1964). Использование в систематике Digenea сведений о жизненных циклах привело к пересмотру положения некоторых таксонов, ранее считавшихся устоявшимися (Гинецинская, 1968).

Согласно современной систематике класс Trematoda принад
лежит к типу Plathyhelminthes и включает два подкласса: Aspidogastrеa Faust & Tang, 1936 и Digenea (Keys.., 2002). Объединяющей 
характерной особенностью для представителей обоих подклассов является участие моллюсков в качестве первых промежуточных хозяев в их жизненных циклах.

Подкласс Aspidogastrеa насчитывает всего около 80 видов, 

относящихся к 12 родам из четырех семейств (Keys.., 2002). 
Главное морфологическое отличие аспидогастр от дигеней заключается в особенностях строения органов прикрепления, которые 

представлены крупным брюшным присасывательным диском, 
разбитым на несколько рядов присоскообразных ямок. Представители этой группы паразитируют в половозрелом состоянии, 
главным образом у моллюсков (морских и пресноводных), а также у рыб и черепах. Характерной особенностью подкласса следует считать отличающийся от дигеней жизненный цикл развития его представителей, который осуществляется с метаморфозом, но никогда не сопровождается чередованием поколений.

Подкласс Digenea по систематике, предложенной в середине 

1990-х гг., включает в себя три отряда – Strigeida Poche, 1926, Echinostomida La Rue, 1957 и Plagiorchiida La Rue, 1957, в формировании которых учитывались как биология жизненных циклов, так 
и морфология церкарий (Gibson, Bray, 1994).

Отряд Strigeida включает представителей, у которых церкарии, 

активно проникающие в следующего хозяина, имеют характерное для представителей отряда внешнее отличие – раздвоение 
на хвостовом стволике (фурки). К отряду Echinostomida относятся 
дигенеи, церкарии которых способны инцистироваться во внешней среде или после пассивного попадания в следующего хозяина. Третий отряд, Plagiorchiida, включает в себя виды, у которых 
церкарии активно внедряются в дополнительных хозяев и образуют там метацеркарии (Keys.., 2002; Gerard, 2003).

На основании этой систематики в начале XXI в. вышло 

в свет трехтомное издание «Keys to the Trematoda» (2002, 2005, 
2008 гг.), где представлена мировая фауна трематод до уровня 
рода. Согласно данной систематике подкласс Digenea состоит из 
трех отрядов, которые объединяют 25 надсемейств, 148 семейств 
и около 2800 родов. Как указано в данном издании, у рыб паразитируют представители 60 семейств, из которых 38 семейств 
являются исключительно паразитами рыб. У млекопитающих 
паразитируют представители 55 семейств, 25 из которых являются исключительно паразитами млекопитающих, у пресмыкающихся – 50 и 19, у птиц – 41 и 15, у амфибий – 19 и 2 соответственно (Keys.., 2008).

Чуть более 10 лет назад получены довольно интересные новые 

сведения по систематике трематод на основании молекулярно

генетических исследований, представленных в нескольких коллективных работах (Cribb et al., 2001, 2003; Olson et al., 2003). 
Коллективом авторов проведен филогенетический анализ представителей отрядов класса Trematoda, в том числе трех отрядов 
из подкласса Digenea – Strigeida, Echinostomida и Plagiorchiida. 
В данном исследовании представлены виды дигеней, принадлежащие к 24 надсемействам, которые включают 77 семейств, в то 
время как на сегодняшний день описано 25 надсемейств со 148 семействами (Keys.., 2002, 2005, 2008). Таким образом, авторами 
проанализированы филогенетические связи представителей 
примерно половины семейств дигеней мировой фауны, представляющие почти все надсемейства, что позволило получить 
представление о филогенетическом родстве между таксонами на 
уровне надсемейств.

Согласно результатам молекулярно-генетического анализа, 

подкласс Digenea образован двумя основными кладами – Diplostomida nom. nov. и Plagiorchiida (Cribb et al., 2003; Olson et al., 
2003) вместо общепринятых в систематике трех отрядов. Авторами показано, что деление дигеней на три отряда является искусственным и не отражает филогенетических связей между их 
представителями. По полученным результатам надсемейства 
дигеней распределились следующим образом: к кладу Diplostomida относятся три надсемейства Brachylaimoidea, Diplostomoidea
и Schistosomatoidea, к кладу Plagiorchiida – представители всех 
остальных 19 надсемейств дигеней. Авторами также даны краткие характеристики каждого надсемейства, в основе которых 
учитывались такие особенности жизненного цикла дигеней, как 
способ попадания мирацидия в организм первого промежуточного хозяина; формы партеногенетического поколения – редии 
или спороцисты; общие морфологические признаки и поведение 
церкарий; распределение по группам промежуточных, дополнительных и окончательных хозяев.

Как указывалось ранее, в трематодологии исторически сло
жились две независимые системы – для марит и для церкарий. 
Причиной возникновения отдельной системы личиночных стадий 
марит явилось то, что до начала XIX в. церкарии описывались 

как самостоятельные организмы с неизвестным систематическим 
положением (Гинецинская, 1968).

Первое упоминание о церкариях в литературе относится 

к XVII в., когда О. Мюллер (1773) описал их в качестве самостоятельных, свободноживущих организмов, причем он их отнес 
к инфузориям. В начале XIX в. Л. Я. Бoянyс (1819) впервые описал редий, обнаруженных у пресноводных моллюсков, которых 
он назвал «королевскими желтыми червями», внутри которых 
он видел развивающихся церкарий. Спустя восемь лет К. М. Бэр 
подтвердил предыдущее открытие, наблюдая выход церкарий 
из тела редий, а несколько позже К. Мелис в 1831 г. и А. Д. Нордман в 1832 г. описали выход мирацидиев из яиц дигеней (по Чеботарев, 1977).

Важным событием в изучении дигеней стала работа И. И. Стин
струпа в книге «Смена генераций» (1845). Автор отметил, что 
дигенеи в процессе своего онтогенеза меняют не только форму 
тела, но и хозяев – бесполые паразиты развиваются в теле моллюсков, а половозрелые паразитируют в организме позвоночных, 
тем самым было положено начало учению о промежуточных хозяевах (Steenstrup, 1842, 1845). К середине XIX в. вышла работа 
К. М. Десинга по системе гельминтов, где были представлены 
и дигенеи (Diesing, 1850).

К концу XIX и началу XX в. было расшифровано незначи
тельное количество жизненных циклов дигеней, но в то же время 
накоплено большое количество описаний церкарий, для которых не были известны мариты. Чтобы систематизировать многочисленные данные по церкариям с неизвестным систематическим положением, возникла необходимость создания отдельной 
самостоятельной системы, независимой от системы половозрелых дигеней. Так появилась искусственная система церкарий 
М. Люэ (Lühe, 1909), в которой все описанные на то время личинки дигеней были разбиты по внешним признакам на морфологические группы.

Несмотря на свою изначальную искусственность, не отража
ющую филогенетические связи между отдельными группами 
церкарий, система, разработанная М. Люэ, позволила системати